مجله پژوهشهای جانوری (مجله زیست شناسی ایران)(علمی)

آلودگی ماهیان آب شیرین حوزه ی قشلاق، استان کردستان به انگل های کرمی

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان

1 استادیار دانشگاه کردستان

2 گروه علوم زیستی، دانشکده علوم، دانشگاه کردستان، سنندج، ایران

3 گروه شیلات، دانشکده منابع طبیعی، دانشگاه کردستان، سنندج، ایران

چکیده

در این مطالعه، 300 عدد ماهی از نه گونه در دو ایستگاه حوزه ی قشلاق استان کردستان شامل رودخانه و سد قشلاق از نظر آلودگی به انگل های کرمی از شهریور 1395 تا مرداد 1396 مورد بررسی قرار گرفتند. کرم های جداشده شامل سه گونه Digenea (Clinostomum complanatum، Posthodiplostomum sp.‌و Allocreadium sp.)، دو گونه کرم نواری (Khawia armenica و Schyzocotyle acheilognathi)، دو گونه مونوژن (Dactylogyrus hypophthalmichthys و Paradiplozoon sp.) و یک گونه کرم خاربرسر (Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi) بودند. گونه های Digenea فقط از ایستگاه رودخانه، مونوژن ها از سد و کرم های نواری و خاربرسر از هر دو ایستگاه جداسازی شدند. C. damascina با داشتن شش گونه انگل، S. cephalus چهار گونه و A. mossulensisبا سه گونه دارای بیشترین گونه انگل بودند. در این مطالعه 45٪ ماهیان به انواع انگل ها آلوده بودند و Posthodiplostomum sp.‌ با 7/26٪ و P. (P.) cholodkowskyi با 7/10٪ بیشترین آلودگی را داشتند. بیشترین شدت آلودگی (mean abundance) به ترتیب مربوط به P. (P.) cholodkowskyi (3/2±63/0) و Posthodiplostomum sp. (2/1±56/0) بود و بیشترین شدت آلودگی (mean intensity) مربوط به P. (P.) cholodkowskyi (3/4±3/1) و Posthodiplostomum sp. (5/2±1/1) بود. شدت و درصد آلودگی به تفکیک فصل نمونه برداری و گروه های طولی ماهی بررسی شد. این مطالعه اولین گزارش از آلودگی به C. complanatum و Posthodiplostomum sp. در استان کردستان و انگل های فوق برای بار اول از C. damasccina، A. mossulensis و G. rufa گزارش می شوند.

کلیدواژه‌ها

موضوعات

عنوان مقاله [English]

Infection of freshwater fishes to helminth parasites in Gheshlagh basins, Kurdistan Province

نویسندگان [English]

  • Loghman Maleki 1
  • Hamidreza heidari 2
  • Edris Ghaderi 3

1 Assistant Professor at University of Kurdistan

2 Department of Biological sciences, faculty of science, University of Kurdistan, Sanandaj, Iran

3 Department of Fisheries Science, Faculty of Natural Resources, University of Kurdistan, Sanandaj, Iran,

چکیده [English]

A total of 300 freshwater fishes, belonging to nine species were collected from Gheshlagh basin. Sampling was carried out in the two stations namely river and dam Gheshlagh seasonally in the vicinity of Sanandaj city, Kurdistan Province from September 2016 to August 2017. In the present study were found three digenean trematode (Clinostomum complanatum, Posthodiplostomum sp. and Allocreadium sp.), two tapeworms (Khawia armenica and Schyzocotyle acheilognathi), two Monogenea (Dactylogyrus hypophthalmichthys and Paradiplozoon sp.) and an Acanthocephala (Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi). The digenean parasites were isolated from the river, monognean parasites from the dam and the tapeworms and spiny-headed worm from both stations. The C. damascina was highly infected with parasites (6 species), followed by S. cephalus (4 species), A. mossulensis (3 species), C. trutta (2 species), B. lacerta (2 soecies), G. rufa (2 species), C. auratus (2 species) and H. molitrix (1 species). A total of 45% of fish were infected with parasites, and Posthodiplostomum sp., P. (P.) cholodkowskyi were the most prevalent (25.7% and 10.7%, respectively) and Schyzocotyle acheilognathi was scarce (0.3%). The highest mean abundance of infection was 0.63±2.3 (P. (P.) cholodkowskyi) and followed by 0.56±1.2 (Posthodiplostomum sp.) and the highest mean intensity of infection was 1.3±4.3 (P. (P.) cholodkowskyi) and 1.1±2.5 (Posthodiplostomum sp.). The prevalence and intensity of infection based on season and fish length were investigated. The present study is the first report of C. complanatum and Posthodiplostomum sp. from this region and the first report from their host species, C. damascina, A. mossulensis and G. rufa.

کلیدواژه‌ها [English]

  • helminth parasites
  • fish
  • Gheshlagh basin
  • prevalence and intensity of infection

آلودگی ماهیان آب شیرین حوزه­ی قشلاق، استان کردستان به انگل­های کرمی

لقمان ملکی1*، حمیدرضا حیدری1 و ادریس قادری2

1  ایران، سنندج، دانشگاه کردستان، دانشکده علوم، گروه علوم زیستی

2 ایران، سنندج، دانشگاه کردستان، دانشکده منابع طبیعی، گروه شیلات

تاریخ دریافت: 13/4/97                تاریخ پذیرش: 25/7/97

چکیده

در این مطالعه، 300 عدد ماهی از نه گونه در دو ایستگاه حوزه­ی قشلاق استان کردستان شامل رودخانه و سد قشلاق از نظر آلودگی به انگل­های کرمی از شهریور 1395 تا مرداد 1396 مورد بررسی قرارگرفتند. کرم­های جداشده از ماهیان شامل سه گونه Digenea (Clinostomum complanatum،  Posthodiplostomum sp.‌و Allocreadium sp.)، دو گونه کرم نواری (Khawia armenica و Schyzocotyle acheilognathi)، دو گونه مونوژن (Dactylogyrus hypophthalmichthys و Paradiplozoon sp.) و یک‌ گونه کرم خاربرسر (Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi) بودند. گونه­های Digenea‌ فقط از ایستگاه رودخانه، مونوژن­ها از سد و کرم‌های نواری و خاربرسر از هر دو ایستگاه جداسازی شدند. C. damascina‌ با داشتن شش گونه انگل، S. cephalus چهار گونه و A. mossulensis‌ با سه گونه دارای بیشترین تعداد گونه انگل بودند. در این مطالعه 45 درصد ماهیان به انواع انگل‌ها آلوده بودند و Posthodiplostomum sp.‌ با 7/26 درصد و P. (P.) cholodkowskyi با 7/10 درصد بیشترین آلودگی را داشتند. بیشترین شدت آلودگی (mean abundance) به ترتیب مربوط به P. (P.) cholodkowskyi (3/2±63/0) و Posthodiplostomum sp. (2/1±56/0) بود و بیشترین شدت آلودگی (mean intensity) مربوط به P. (P.) cholodkowskyi (3/4±3/1) و Posthodiplostomum sp. (5/2±1/1) بود. شدت و درصد آلودگی به تفکیک فصل نمونه­برداری و اندازه­ی ماهیان بررسی شد. این مطالعه، اولین گزارش از آلودگی به C. complanatum‌ و Posthodiplostomum sp. در استان کردستان و انگل‌های فوق برای بار اول از C. damasccina، A. mossulensis و G. rufa گزارش می­شوند.

واژه­های کلیدی: انگل­های کرمی، ماهی، حوزه قشلاق، شدت و درصد آلودگی

* نویسنده مسئول، تلفن: 09189801003  ، پست الکترونیکی:loghman.maleki@gmail.com

مقدمه

 

ماهیان آب شیرین یک گروه از مهره‌داران بوده که در ایران به ‌طور وسیعی مورد مطالعه انگل‌شناسی قرار گرفته‌اند. ازاین‌رو، انگل­های کرمی ماهیان آب شیرین یکی از شناخته شده­ترین گروه­های انگلی در مهره­داران هستند. تحقیقات انگل‌شناسی در ماهیان آب­های شیرین ایران در سال 1953 شروع شد (14). در ادامه، مطالعات توسط محققین دیگر مخصوصاً روی انگل­های مونوژن انجام شد (21و 22). در یک چک لیست تعداد 247 گونه انگل از 102 گونه ماهی آب شیرین در ایران تهیه شد (30). اغلب مطالعات انگلی روی ماهیان در حوزه­ی جنوبی دریای خزر بوده (70 درصد) و بعد از آن حوزه جنوب غربی ایران در رتبه بعدی قرار دارد (24 درصد). مطالعات انگل‌شناسی ماهیان آب شیرین در غرب ایران هنوز در ابتدای راه خود قرار دارد. در ضمن، بسیاری از گونه‌های معرفی‌شده تاکنون نیازمند بازبینی­های دقیق تاکسونومیک می­باشد تا هویت دقیق گونه­های انگل مشخص شود.

در آخرین چک لیست، 257 گونه ماهی از 106 جنس در ایران گزارش شد (23). این در حالی است که حوزه دجله بعد از خزر بیشترین تعداد گونه ماهی رو به خود اختصاص داده است و دارای بیشترین گونه بومی ایران نیز می­باشد (16). با این شرایط، منطقه غرب کشور می‍تواند به‌عنوان یکی از نقاط داغ تنوع انگلی مطرح باشد. این تنوع نه ‌تنها در ماهیان بلکه در سایر مهره‌داران نیز می­تواند قابل‌توجه باشد. 

سد قشلاق به طول 95 کیلومتر یکی از سرشاخه‌های دجله بوده که در شمال سنندج و در مسیر رودخانه قشلاق قراردارد. این رودخانه با رودخانه گاورود یکی شده و رود سیروان را شکل می­دهند که وارد سد دربندیخان کردستان عراق می­شود. این سد در 12 کیلومتری شهر سنندج قراردارد و منبع اصلی تأمین آب شهر سنندج است. به‌علاوه، تعاونی صیادی محلی آن فعال بوده و در شش‌ماهه دوم سال بخش زیادی از نیازهای ماهی منطقه را تأمین می­کند (24). ماهیان حوزه‌ی قشلاق به دو گروه ماهیان بومی و غیربومی (وارداتی) تقسیم می‌شوند و تا 19 گونه از این منطقه گزارش ‌شده است و بنابراین فون ماهیان آن تا حد زیادی شناخته شده است (1 و 24)

مواد و روشها

نمونه­برداری از ماهیان به‌صورت فصلی از شهریور 1395 تا مرداد 1396 از دو ایستگاه سد ­قشلاق (E "12، َ89، °46؛ N "38، َ11، °35) و رودخانه قشلاق (E "12، َ89، °46؛ N "38، َ11، °35) در استان کردستان انجام شد (شکل 1). ایستگاه رودخانه قشلاق با بستری گلی و پوشیده با پوشش گیاهی و نیزارهای فراوان و ایستگاه سد با بستری ماسه­ای و گلی و بدون پوشش گیاهی می­باشد. نمونه­برداری با تور گوش‌گیر و پرتابی انجام شد. ماهیان صیدشده به‌صورت زنده به آزمایشگاه جانورشناسی دانشگاه کردستان منتقل شدند. با استفاده از دوربین دیجیتال از تمام نمونه‌های ماهی عکس تهیه شد و با استفاده از منابع مختلف مورد شناسایی قرارگرفتند (9 و 39). سپس بافت­های ماهی به‌صورت تازه برای یافتن انگل­های کرمی موردبررسی قرارگرفت. برای تثبیت کرم­های یافت شده، نمونه­ها غیر از مونوژن­ها ابتدا در سالین داغ پیپت شدند و سپس جهت مطالعات ریخت‌شناسی در فرمالین 4 درصد تثبیت شدند. بعد از یک هفته نمونه­ها به الکل 70 درصد منتقل شدند. رنگ­آمیزی توسط هماتوکسیلین دلافیلد برای کرم‌های نواری و کرم‌های خاربرسر و بوراسیک کارمین برای بادکش‌داران، آب‌گیری در درجات صعودی الکل، شفاف‌سازی در متیل سالیسیلات و سپس نمونه­ها با استفاده از چسب کانادا بالزام روی لام­های میکروسکوپی مونته شدند. مونوژن­ها با استفاده از لاکتوفنل شفاف‌سازی شدند. از نمونه­های آماده‌شده توسط میکروسکوپ Olympus BX51 مجهز به دوربین دیجیتال عکس تهیه شد. سپس نمونه­ها با استفاده از مقالات کلیدی مانند شولز و همکاران در سال 2011 (34) برای کرم‌های نواری، کافارا و همکاران در سال 2011 (15)، لاک و همکاران در سال 2015 (25) و استویانوف و همکاران در سال 2017 (36)‌ برای دیژن ها، توکل و همکاران 2015 (37) ‌برای کرم‌های خاربرسر و جلالی و برزگر 1382 (3) و بزرگ نیا و همکاران 2012 (13) برای مونوژن ها و کلیدهای شناسایی مانند گیبسون و همکاران در سال 2002 (19) و مکاتبه با متخصصین هر تاکسون شناسایی شدند. تجزیه‌ و تحلیل داده‌ها با استفاده از IBM SPSS 22 انجام شد. ابتدا نرمال بودن داده‌ها توسط آزمون Kolmogorov-Smirnov‌ و Shapiro-Wilk‌ بررسی شد و باتوجه به عدم نرمال بودن داده­ها، از آزمون Kruskal-Wallis‌ و کای-اسکویر برای تجزیه‌وتحلیل داده­ها استفاده شد.

 

 

شکل1- موقعیت نمونه‌برداری از ماهیان حوزه قشلاق، مربع‌های توپر ایستگاه­های نمونه­برداری می­باشد

نتایج

تعداد 304 نمونه از نه گونه ماهی شامل Alburnus mossulensis (61 عدد)، Barbus lacerta (3 عدد)، Capoeta damascina (98 عدد)، Capoeta trutta (32 عدد)، Carassius auratus (5 عدد)، Cyprinion tenuiradius (4 عدد)، Garra rufa (15 عدد)، Hypophthalmichthys molitrix (20 عدد) وSqualius cephalus(66 عدد) از رودخانه و سد قشلاق برای یافتن انگل­های کرمی مورد آزمایش قرار گرفت (جدول 1). در مجموع هفت گونه کرم انگلی از دوشاخه کرم‌های پهن و کرم‌های خاربرسر یافت شد (شکل 2). در جدول 1 انگل­های یافت شده از ماهیان همراه با محل جداسازی از بافت میزبان آورده شده است. C. damascina با شش گونه بیشترین تعداد انگل را داشت و به دنبال آن
S. cephalus چهار گونه، A. mossulensis سه گونه،
B. lacerta‌ دو گونه، C. trutta دو گونه،  G. rufa‌دو گونه و  H. molitrixیک‌ گونه انگل داشتند. از رده Digenea سه گونه Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814 ، Posthodiplostomum sp. و Allocreadium sp. از ماهیان رودخانه قشلاق جداسازی شد. از رده­ی Monogenea دو گونه از جنس­های Dactylogyrus و Paradiplozoon شناسایی شد. از رده­ی کرم­های نواری گونه­های Khawia armenica (Cholodkovsky, 1915) وSchyzocotyle acheilognathi (Yamaguti, 1934)جداسازی شد و از کرم­های خاربرسر گونه Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi (Kostylew, 1928) Amin, 1985 شناسایی شد.

C. complanatum به‌ صورت کیست­های زرد در داخل عضله، باله­ها، محفظه آبششی و پوست ماهیان رودخانه قشلاق جمع‌آوری شد. کیست­های این کرم از ماهیان
A. mossulensis، C. damascina، G. rufa و
S. cephalus جداسازی شد.

 

 

جدول 1- انگل‌های یافت شده در ماهیان حوزه­ی قشلاق همراه با زیستگاه (رودخانه و سد قشلاق) و محل آلودگی روی بدن میزبان

میزبان

انگل

زیستگاه

اندام آلوده به انگل

 

 

 

Capoeta damascina

Clinostomum complanatum Rudolphi, 1814

رودخانه

عضله، باله و پوست

Posthodiplostomum sp.

رودخانه

پوست و عضله­ی زیرپوست

Khawia armenica (Cholodkovsky, 1915)

سد و رودخانه

روده

Allocreadium sp.

رودخانه

روده

Schyzocotyle acheilognathi (Yamaguti, 1934)

رودخانه

روده

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi (Kostylew, 1928) Amin, 1985

سد و رودخانه

روده

Capoeta trutta

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi

سد

روده

Khawia armenica

سد

روده

 

Alburnus mossulensis

Khawia armenica

رودخانه

روده

Posthodiplostomum sp.

رودخانه

پوست و باله‌ها

Clinostomum complanatum

رودخانه

ماهیچه

 

 

Squalius cephalus

 

 

Khawia armenica

رودخانه

روده

Schyzocotyle acheilognathi

سد

روده

Posthodiplostomum sp.

رودخانه

پوست

Clinostomum complanatum

رودخانه

ماهیچه

Hypophthalmichthys molitrix

Dactylogyrus hypophthalmichthys Achmerov, 1952

سد

آبشش

Barbus lacerta

Paradiplozoon sp.

سد

پوست، باله و آبشش

Schyzocotyle acheilognathi

سد

روده

Carassius auratus

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi

سد

روده

Khawia armenica

سد

روده

Garra rufa

Posthodiplostomum sp.

رودخانه

پوست

Clinostomum complanatum

رودخانه

ماهیچه

                                                                                                                                                                                                                                     

 

شدت آلودگی به C. complanatum در میزبان­های فوق باهم اختلاف معنی‌داری نشان نداد (08/0=p، 6/6=Kruskal Wallis) (جدول 2). بیشترین شدت آلودگی به C. complanatum در C. damascinaمشاهده شد. کیست­های سیاه Posthodiplostomum sp. در گونه­های C. damascina، A. mossulensis، S. cephalus و G. rufaمشاهده شد. بیشترین درصد آلودگی و شدت آلودگی به این انگل در A. mossulensis ثبت شد. همچنین شدت آلودگی به این انگل در میزبان­های مختلف دارای اختلاف معنی­داری بود (003/0=p، 6/13=Kruskal Wallis). گونه­ی دیگر از Digenea بنام Allocreadium sp. شناسایی شد که فقط در
C. damascina رودخانه­ای یافت شد. از تعداد 148 ماهی هفت عدد (7/4 %) به این انگل آلوده بودند.

 

 

شکل 2- تصویر انگل­های پیداشده در این مطالعه، الف: Posthodiplostomum sp.، ب: Clinostomum complanatum، ج:  Allocreadium sp.، د: Schyzocotyle acheilognathi، ه: Khawia armenica، و: Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi، ز: Dactylogyrus hypophthalmichthys، ح: Paradiplozoon sp.

 

جدول 2- شدت و درصد آلودگی کرم‌های انگلی به تفکیک میزبان ماهی آن­ها

آزمون

Kruskal Wallis

(p-value)

شدت آلودگی

SD±mean

درصد آلودگی

(٪)

تعداد ماهیان

میزبان

انگل

رده­ی انگل

آلوده

آزمایش‌شده

 

6/6

(08/0)

14±9

7/2

4

148

Capoeta damascina

 

 

Clinostomum complanatum

 

 

 

 

Digenea

5/0±3/1

7/3

3

81

Alburnus mossulensis

0±1

8/2

2

72

Squalius cephalus

7/0±5/1

4/15

2

13

Garra rufa

 

6/13

(003/0)

8/0±5/1

2/18

27

148

Capoeta damascina

 

 

 

Posthodiplostomum sp.

9/1±9/2

8/35

29

81

Alburnus mossulensis

2/1±6/1

6/30

22

72

Squalius cephalus

0±1

4/15

2

13

Garra rufa

 

1/1±5/1

7/4

7

148

Capoeta damascina

Allocreadium sp.

 

9/2

(56/0)

8/12±13

3/6

10

148

Capoeta damascina

 

 

 

 

Khawia armenica

 

 

 

Cestoda

7/0±5/1

5/2

2

81

Alburnus mossulensis

5/0±3/1

2/4

3

72

Squalius cephalus

18±14

8/4

2

54

Capoeta trutta

9

1/9

1

11

Carassius auratus

 

1

20

1

5

Barbus lacerta

Schyzocotyle acheilognathi

8/9 ±11

7/2

2

72

Squalius cephalus

 

1/9±5/7

5/9

2

21

Hypophthalmichthys molitrix

Dactylogyrus hypophthalmichthys

 

Monogenea

 

24

20

1

5

Barbus lacerta

Paradiplozoon sp.

100

(0005/0>)

1/3±8/2

7/4

7

148

Capoeta damascina

 

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi

 

Eoacanthocephala

11±4/10

8/77

42

54

Capoeta trutta

5

1/9

1

11

Carassius auratus

                                                                                                                                                                                                                                                                                            

 

K. armenica از راسته Caryophyllidea دارای بیشترین تعداد میزبان در بین انگل‌های یافت شده در این مطالعه بود. این‌ گونه از روده ماهیان A. mossulensis،
C. damascina، C. trutta، C. auratus و S. cephalus و از هر دو ایستگاه رودخانه و سد گزارش شد. بیشترین درصد و شدت آلودگی به این انگل از C. auratus‌ و
C. damascina گزارش شد. در ضمن، شدت آلودگی به K. armenica بین میزبان­ها اختلاف معنی­داری نشان نداد (56/0=p، 9/2=Kruskal Wallis). S. acheilognathi از راسته Bothriocephalidea و از روده ماهیان B. lacerta و S. cephalus در سد قشلاق جمع‌آوری شد.

دو گونه Monogenea بنام‌های D. hypophthalmichthys و Paradiplozoon sp. به ترتیب از H. molitrix و
B. lacerta در سد قشلاق جداسازی شد.

 

 

جدول 3- درصد و شدت آلودگی به انگل­های یافت شده در ماهیان حوزه­ی قشلاق بر اساس فصول نمونه‌برداری و به تفکیک ایستگاه

 

انگل

 

ایستگاه

 

میزبان

 

فصل

تعداد ماهی

درصد آلودگی

(%)

آزمون

Chi-Squre

(p)

شدت آلودگی

(mean intensity)

تست ANOVA

تست کروسکال-والیس

 

 

Clinostomum complanatum

 

 

 

رودخانه قشلاق

Capoeta damascina

پاییز 95

تابستان 96

19

32

5/10

3/6

8/64

(0005/0>)

7/19 ± 17

1

9/2

(4/0)

Squalius cephalus

پاییز 95

تابستان 96

8

35

5/12

9/2

2/57

(0005/0>)

1

1

3

(4/0)

Alburnus mossulensis

پاییز 95

تابستان 96

23

21

3/4

5/9

6/48

(0005/0>)

2

1

6/1

(4/0)

 

 

 

 

 

Posthodiplostomum sp.

 

 

 

 

 

رودخانه قشلاق

 

Capoeta damascina

پاییز 95

بهار 96

تابستان 96

19

28

32

8/15

1/32

9/46

 

4/8

(004/0)

5/0 ± 3/1

7/0 ± 5/1

9/0 ± 6/1

 

7/5

(12/0)

 

Squalius cephalus

پاییز 95

بهار 96

تابستان 96

8

22

35

25

3/27

40

 

7/6

(009/0)

4/1 ± 2

8/0 ± 5/1

4/1 ± 7/1

1

(58/0)

 

Alburnus mossulensis

پاییز 95

بهار 96

تابستان 96

23

16

21

1/26

8/43

76

 

06/0

(8/0)

5/2 ± 1/3

7/1 ± 3/2

7/1 ± 1/3

5/11

(003/0)

 

 

Khawia armenica

 

سد

Capoeta damascina

زمستان 95

18

3/33

 

3/15 ± 8/15

 

رودخانه

بهار 96

28

1/7

 

7/0 ± 5/1

 

رودخانه

Squalius cephalus

بهار 96

22

6/13

 

5/0 ± 3/1

 

رودخانه

Alburnus mossulensis

بهار 96

16

5/12

 

7/0 ± 5/1

 

 

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi

سد

Capoeta damascina

پاییز 95

زمستان 95

-

18

-

3/33

 

1

3/3 ± 1/3

 

رودخانه

پاییز 95

8

3/5

 

1

 

سد

Capoeta trutta

زمستان 95

30

3/83

 

6/4 ± 8/6

 

 

 

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi از کرم‌های خاربرسران از روده سه گونه C. damascina، C. trutta‌ و C. auratus‌ و از هر دو ایستگاه جداسازی شد.
C. trutta‌ دارای بیشترین درصد آلودگی (77%) و بیشترین شدت آلودگی (11±10) به این انگل بودند. شدت آلودگی به P. (P.) cholodkowskyi بین میزبان­های مختلف دارای اختلاف معنی­داری داشت به‌طوری که در C. trutta‌ بیشتر از گونه­های دیگر بود
(0005/0>، 100=Kruskal Wallis).

در جدول 3 درصد و شدت آلودگی به انگل­های کشف‌شده از ماهیان حوزه­ی قشلاق به تفکیک ایستگاه و فصل نمونه‌برداری آورده شده است. لازم به ذکر است فصل زمستان در ایستگاه رودخانه به علت فقدان ماهی هیچ نمونه­ای ثبت ‌نشده است. C. complanatum‌ فقط از ماهیان رودخانه قشلاق گزارش شد. بیشترین شدت و درصد آلودگی به این انگل در C. damascina‌ و
S. cephalusدر پاییز و در A. mossulensis‌ در تابستان بود. شدت آلودگی به این انگل در فصل مختلف اختلاف معنی­داری نشان نداد. بیشترین درصد آلودگی به Posthodiplostomum sp.‌ در ماهیانی که حاوی این انگل بودند در فصل تابستان بود. همچنین درصد آلودگی در C. damascina‌ و S. cephalus‌ به تفکیک فصل اختلاف معنی­داری نشان داد اما در A. mossulensis‌ اختلاف معنی­داری نشان نداد، اما شدت آلودگی در
A. mossulensis در فصول مختلف دارای اختلاف معنی‌داری بود. K. armenica‌در هر دو ایستگاه از ماهیان جدا شد. این انگل از C. damascina‌ از سد در زمستان و از رودخانه در بهار جدا شد. گونه­های A. mossulensis وS. cephalus رودخانه­ای در فصل بهار حاوی این انگل بودند. Pallisentis (P) cholodkowskyi در
C. damascina‌ از سد در زمستان و از رودخانه در پاییز جدا شد. C. trutta‌ی سد در زمستان به میزان 83% به این کرم خاربرسر آلوده بودند.

شدت و درصد آلودگی انگلی برحسب اندازه­ی ماهیان (گروههای طولی چهارگانه) در جدول 4 آورده شده است. P. cholodkowskyi در ماهیان گروه طولی 4 دارای بیشترین درصد آلودگی بود. درصد و شدت آلودگی به این انگل در C. damascina بین گروه طولی 3 و 4 دارای اختلاف معنی‌داری بود. K. armenica در
C. damascina‌ دارای شدت و درصد آلودگی معنی­داری بین گروه­های طولی بود. ماهیان آلوده بهPosthodiplostomum sp.  در گروه طولی بزرگتر درصد و شدت آلودگی بیشتری نسبت به گروه طولی کوچکتر داشتند (جدول 4). در ماهیان آلوده به C. complanatum، ماهیان بزرگتر درصد آلودگی بیشتری داشتند.

 

جدول 4- درصد و شدت آلودگی انگل‌های یافت شده در ماهیان حوزه قشلاق برحسب گروه‌های طولی چهارگانه (1: 5/12-12/8؛ 2: 5/15-5/12؛ 3: 6/18-5/15؛ 4: 6/18>)، طول برحسب cm‌ ارائه‌ شده است

 

انگل

 

میزبان

 

گروه طولی (cm)

 

درصد آلوده‌ها

(%)

آزمون

Chi-Squre

(p)

شدت آلودگی

(mean intensity)

آزمون کروسکال-والیس

(P)

 

 

 

 

 

 

ادامه جدول 4

 


Posthodiplostomum sp.

 

 

Capoeta damascina

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

6/18-5/15  (3)

6/18<   (4)

6/28

6/34

8/34

5/9

 

7/19

(0005/0>)

7/0 ± 3/1

7/0 ± 3/1

5/0 ± 6/1

7/0 ± 5/3

 

6/3

(3/0)

 

Squalius cephalus

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

6/18-5/15  (3)

6/18<   (4)

8/15

4/30

4/44

7/66

 

7/3

(007/0)

1

5//1 ± 2

4/1 ± 6/1

9/0 ± 7/1

 

2/7

(06/0)

 

Alburnus mossulensis

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

6/18-5/15  (3)

6/18<   (4)

2/22

48

70

100

 

14/0

(7/0)

5/0 ± 2/1

6/1 ± 3/3

2/2 ± 3

0 ± 4

 

4/11

(01/0)

 

Garra rufa

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

1/11

3/33

2/6

(01/0)

1

1

9

(61/0)

 

 

Clinostomum complanatum

Capoeta damascina

5/15-5/12  (2)

6/18-5/15  (3)

8/3

13

6/82

(0005/0>)

3

3/17 ± 11

6/6

(08/0)

Squalius cephalus

6/18-5/15  (3)

 

1/11

 

 

-

1

4/5

(14/0)

Alburnus mossulensis

6/18-5/15  (3)

 

6/17

 

 

-

5/0 ± 3/1

 

8

(04/0)

 

Garra rufa

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

1/11

3/33

2/6

(01/0)

2

1

7/0

(6/0)

 

Pallisentis (Pallisentis) cholodkowskyi

Capoeta damascina

6/18-5/15  (3)

6/18<   (4)

3/4

28

8/18

(0005/>0)

1

3/3 ± 1/3

8/18

(0005/0>)

Capoeta trutta

6/18<   (4)

25

 

 

06/4 ± 8/6

 

 

 

 

 

Khawia armenica

Capoeta damascina

6/18-5/15  (3)

6/18<   (4)

7/8

6/28

6/68

(0005/0>)

7/0 ± 5/1

3/15 ± 8/15

9/16

(001/0)

Squalius cephalus

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

6/18-5/15  (3)

3/5

3/4

6/5

 

5/54

(0005/0>)

1

1

2

3/0

(9/0)

 

Alburnus mossulensis

5/12-12/8  (1)

5/15-5/12  (2)

6/5

4

2/53

(0005/0>)

1

2

91/0

(82/0)

 

 

بحث

در این مطالعه، برخی تاکسون­ها تا حد گونه با استفاده از صفات ریختی شناسایی شدند و برخی نیز در حد گونه شناسایی نشدند و با sp. مشخص شدند. در این مورد نیازمند مطالعات تکمیلی به همراه مطالعات مولکولی می‍باشد. بسیاری از این ‌گونه‌ها دارای همنامی بوده که در مطالعات قبلی از اسامی قدیمی استفاده‌ شده است که این اسامی دیگر به‌ کاربرده نمی­شود و در این مطالعه اسامی مانند P. cholodkowskyiوS. acheilognathiاصلاح ‌شده است. در مورد نمونه‌هایی که تا حد گونه شناسایی شده‌اند، گونه‌ها از گونه‌های شاخص و مشخص آن جنس بوده، بنابراین تشخیص گونه مشکل نمی­باشد. به دلیل اولین بررسی انگل­شناسی روی ماهیان رودخانه قشلاق، گزارش‌های جدید انگل از این منطقه و ماهیان آن انجام شد که از نکات مهم این مطالعه می­باشند که در ادامه به آن­ها اشاره خواهد شد.

C. complanatum تنها گونه­ی گزارش ‌شده از جنس Clinostomum در ایران است. این انگل می­تواند باعث بیماری­زایی در میزبان‌های خود شود. متاسرکر این‌گونه در بسیاری از ماهیان ایران و سایر نقاط دنیا گزارش ‌شده است. C. complanatum برای اولین بار از ماهیان استان کردستان گزارش می­شود. در ایران، C. complanatum از ماهیان Aphanius dispar استان هرمزگان (18)، Capoeta capoeta gracilis و Psudorasbora parva استان مازندران (26)، Aphanius sophiae، Carassius auratus و Barbus sp. اطراف تهران (6) و Alburnoides bipunctatus، Chalcalburnus chalcoides، Squalius cephalus، Neogobius fluviatilis و Cobitis taenia شمال ایران (30) گزارش ‌شده است. متاسرکر این انگل در بیش از 30 گونه ماهی از سراسر دنیا گزارش‌شده است. C. complanatum برای اولین بار از ماهیان C. damascina،
A. mossulensis، S. cephalus و G. rufa گزارش می‍شود.

متاسرکرهای جنس Posthodiplostomum از میزبان‌های زیادی گزارش ‌شده است که عمده‌ترین آن خانواده کپورماهیان می­باشند. حلزون‌های جنس Lymnaea میزبان حد واسط اول و ماهیان استخوانی میزبان حد واسط دوم آن‌ها می­باشند. P. cuticola به‌ عنوان گونه تایپ این جنس بوده و در ایران نیز تنها گونه گزارش ‌شده از جنس Posthodiplostomum‌ می­باشد. P. cuticola‌ عامل بیماری لکه­ی سیاه در ماهی می­باشد و در موارد آلودگی سنگین باعث مرگ‌ومیر ماهیان نیز می‌شود. این‌گونه در ایران از ماهیان Barbus brachycephalus استان گیلان (30)، C. c. gracilis استان مازندران (8)، Neogobius fluviatilis، Neogobius pallasi، Albernoides eichwaldii، Paracobitis malapterura و S. cephalus  استان گلستان (10) گزارش ‌شده است. بنابراین این‌ گونه تاکنون فقط از شمال ایران گزارش‌شده است و متاسرکر این بادکش­دار برای اولین بار از ماهیان حوزه­ی قشلاق و غرب کشور گزارش می­شود.

K. armenica از ماهیان C. damascina تالاب حنای استان اصفهان (5)، C. c. gracilis زاینده‌رود (4)، Capoeta bushei (38)، گونه‌ای تحت عنوان Khawia sp. ازbarbulusBarbus چهارمحال و بختیاری (31) و Chondrostoma regium (Heckel, 1843 )تالاب چقاخور (33) ایران گزارش ‌شده است. این ‌گونه یکی از 122 گونه معتبر در راستهCaryophyllidea van Beneden in Carus, 1863  و تنها گونه­ی گزارش‌ شده از این راسته در ایران می­باشد. گونه­های این راسته انگل روده ماهیان استخوانی آب شیرین می­باشند. اعضای این راسته monozoic بوده یعنی فاقد بندبندی شدن و proglottization هستند. این‌ گونه از پنج میزبان حوزه­ی قشلاق بنام­های C. damascina، C. trutta،
A. mossulensis، S. cephalus و C. auratus گزارش‌شده که دارای بیشترین میزبان نسبت به سایر انگل­ها بود. بنابراین، غیر از C. damascina که قبلاً از سد قشلاق گزارش‌ شده بود (15)، در سایر میزبان­ها برای اولین بار گزارش می­شود.

یکی از انگل­های با پراکنش گسترده در دنیا کرم نواری ماهی آسیایی بنام Schyzocotyle acheilognathi (Yamaguti, 1934)‌ می­باشد که در ایران بیشتر باهم نامی Bothriocephalus acheilognathi‌ معرفی‌شده است ولی دیگر این نام بکار برده نمی­شود. این ‌گونه از شرق آسیا منشأ گرفته و در بیش از 200 گونه از ماهیان آب شیرین سراسر دنیا گزارش‌شده است (35). در ایران این‌ گونه در بیش از 10 گونه ماهی آب شیرین در نقاط مختلف ایران گزارش‌ شده است (30). این‌ گونه برای اولین بار از
S. cephalus در ایران گزارش می­شود. S. acheilognathi گونه­ایی بیماری­زا بوده و به تمام نقاط دنیا معرفی ‌شده است. 

در این مطالعه، یک ‌گونه کرم خاربرسر از ماهیان
C. damascina و C. trutta گزارش شد. این ‌گونه تحت عنوان Pallisentis (Pallisentis) cholodkowski  شناسایی شد. بسیاری از مطالعات در ایران (13 و 32) این ‌گونه را Acanthocephalynchoides cholodkowski نامگذاری کرده­اند که این اسم دیگر اعتبار ندارد.
P. (P.) cholodkowski متعلق به زیر جنس Pallisentis است و این زیر جنس دارای خارهایی بوده که در جهت خلفی کاهش پیدا می­کنند. تاکنون حدود 30 گونه کرم خاربرسر از ایران گزارش‌شده است (37). Pallisentis یکی از نه جنس موجود در خانواده Quadrigyridae Van cleave, 1920 می­باشد. گونه گزارش‌شده در این مطالعه تنها گونه موجود در این جنس از ایران است. تاکنون
P. (P.) cholodkowski‌ از هشت گونه ماهی در ایران شامل C. damascina‌ رودخانه زاینده‌رود اصفهان (4)، Aphanius vladykovi تالاب گندمان (32)،
Capoeta bushei‌ رودخانه زاینده‌رود (38)،
Capoeta aculenta‌ رودخانه زاینده‌رود (27)،
Capoeta capoeta‌ دریاچه سد مهاباد (28)،
Capoeta trutta‌ دریاچه سد وحدت (12)،
Cyprinus carpio سد مهاباد (17 و 28) و
Rutilus rutilus‌ سد مهاباد (28) گزارش‌ شده است.

اغلب انگل‌های بدست آمده از این مطالعه غیر از Monogenea‌ در زمره انگل­های عمومی هستند و در بیش از یک میزبان گزارش شده‌اند. در واقع، انگل برخی از آن‌ها مانند S. acheilognathiجهان شمول می­باشد و
K. armenica در غرب آسیا، اروپا و آفریقا و
C. complanatum‌در منطقه پالئارکتیک گزارش شده است. با توجه به اینکه اکثر انگل‌های این مطالعه در زمره­ی انگل‌های عمومی با میزبان ویژگی خیلی کمی هستند، اختلاف معنی­دار شدت و درصد آلودگی بین میزبان­های مختلف تا حدی می­تواند مربوط به فراوانی میزبان­ها بود و کمتر به نوع میزبان بستگی دارد.

انگل­های رده­ی Digenea‌ فقط در ماهیان رودخانه وجود داشتند و در سد مشاهده نشدند. شرایط اکولوژیکی متفاوت دو ایستگاه عامل اصلی این تفاوت می­باشد. رودخانه قشلاق در ایستگاه سواریان مکانی با آب جاری و کم‌عمق همراه با پوشش گیاهی در اطراف بوده و محیطی مناسب برای کامل شدن چرخه زندگی انگل می‍باشد و ورود فاضلاب شهری سنندج نیز باعث حالت یوتروفیک در آن شده است. بنابراین محیطی مناسب برای حضور هر سه میزبان مورد نیاز برای کامل شدن چرخه زندگی انگل است. وجود حلزون­ها و پرندگان ماهی‌خوار در این رودخانه و عدم حضور در سد با مشاهدات شخصی حین نمونه‌برداری تأیید شد. در حالیکه سد با وجود عمق زیاد و پهنه­ی آبی وسیع و فاقد پوشش گیاهی در اطراف خود زیستگاه مناسبی برای زیست حلزون­ها نمی­باشد. همچنین امکان دسترسی ماهیان و حلزون­ها به هم برای مبادله­ی سرکر در این شرایط کاهش می­یابد. 

در اکثر موارد با افزایش طول ماهی تعداد و تنوع انگل­ها افزایش می­یابد، چون میزبان­های بزرگتر، زیستگاه­های مناسب بیشتری را برای انگل فراهم می­کنند. مطالعه حاضر نشان داد که با افزایش طول ماهی شدت و درصد آلودگی به اغلب انگل­ها افزایش می­یابد. ماهیان بزرگتر دارای سن بیشتری هستند و آن­ها مدت‌زمان بیشتری در مواجه با انگل­ها بوده‌اند و شانس ابتلا به انگل مخصوصاً سرکرها در آن‌ها افزایش‌یافته است. ماهیان بزرگتر علاوه بر اینکه سطح بیشتری در مواجه با سرکر انگل‌ها دارند، دارای عادت تغذیه متفاوت از کوچکترها هستند. به‌علاوه، آن­ها نیاز غذایی بیشتری دارند بنابراین احتمال آلودگی به انگل­های گوارشی نیز در آن­ها افزایش می­یابد (7 و 11).

شدت آلودگی فصلی کرم­های انگلی تحت تأثیر عوامل مختلفی مانند خواب، تخم‌ریزی، تغییر در سیستم ایمنی، عادت تغذیه­ای و فراوانی میزبان­های حد واسط بستگی دارد (2 و 20). انگل‌های C. complanatum‌ و Posthodiplostomum sp. تغییرات فصلی در شدت و درصد آلودگی نشان دادند و با افزایش درجه حرارت معمولاً شدت آن بیشتر شده است (29). تحت تأثیر دمای بالا آزاد شدن سرکر از میزبان حد واسط حلزون افزایش می­یابد و چون این دما متناسب با فصل­های بهار، تابستان و اویل پاییز است که پیک آزاد شدن سرکرها در آن زمان می‌باشد، درنتیجه ماهیان بیشتری در این زمان مبتلا به این انگل می­شوند. هر چه ماهیان دارای فراوانی بیشتری باشند شانس برخورد آن­ها با سرکرها افزایش می‌یابد و درصد و شدت آلودگی نیز افزایش می­یابد.

1- آساراب مهندسین مشاور آبزی گستر.، 1384. مطالعات لیمنولوژی و ارزیابی ذخایر دریاچه سد وحدت، شناسایی ماهیان و انگل‌های آن­ها، وزارت جهاد کشاورزی، سازمان شیلات ایران، اداره کل شیلات استان کردستان، صفحات 100-1.
2- آقایی مقدم، ع.، حق‌پرست، س.، پازوکی، ج.، پورامینی، م.، و بسطامی، ک. د.، 1393. شیوع انگل‌های کرمی بادکش­دار و لوله‌ای دستگاه گوارش، پوست و خون مولدین خاویاری در جنوب شرق دریای خزر، مجله پژوهش­های جانوری، 27(1)، صفحات 12-1. 
3- جلالی، ب. و برزگر، م.، 1382. انگل‌های آبشش ماهیان سد قشلاق، مجله دامپزشکی ایران، 3، صفحات 50-41.
4- جلالی، ب.، برزگر، م.، اسداله، س.، مهدی­پور، م.، مقصودلو، ا.، قشلاقی، پ.، عبدالهی، ف.، منصوری، ه.، و فخری، ز.، 1386. شناسایی انگل‌های برخی ماهیان سرچشمه زاینده‌رود و اولین رخداد Allocreadium laymani Bychowsky, 1962‌ در ایران، مجله علوم دامپزشکی ایران، 4(1)، صفحات 70-63.
5- جلالی، ب.، محبوبی صوفیانی، ن.، اسداله، س.، و برزگر، م.، 1391. بررسی انگل­های ماهیان تالاب حنا، سمیرم، اصفهان، مجله علمی شیلات ایران، 21(1)، صفحات 38-25.
6- حسینی، ح.، 1366. مطالعه آلودگی ماهیان با
Clinostomum sp. در دریاچه جنوب تهران، دانشکده دامپزشکی، دانشگاه تهران، پایان‌نامه دکتری، صفحه 190.
7- خیراندیش، آ.، عبدلی، ا.، و عبدلی، ل.، 1392. بررسی سن و رشد سیاه ماهی Capoeta damascina (Valenciennes in cuvier and Valenciennes 1842) در رودخانه دالکی استان بوشهر، مجله پژوهش­های جانوری، 26(4)، صفحات 434-425.
8- روحی امینجان، ا. و ملک، م.، 1382. بررسی اکولوژیک انگل‌های کرمی سیاه­ماهی Capoeta capoeta gracilis (Cyprinidae) در رودخانه شیرود (مازندران)، مجله علمی شیلات ایران، 13(2)، صفحات 82-73.
9- عبدلی، ا.، 1395. ماهیان آب‌های داخلی ایران، انتشارات ایران‌شناسی، 272 صفحه.
10- مظاهری کوهانستانی، ز.، قربانی، ر.، حاجی مرادلو، ع.، یلقی، س.، و حسینی، ع.، 1392. تأثیر آلودگی به انگل Posthodiplostomum cuticola (Nordmann, 1832) بر نرخ رشد ماهیان نهر زرین گل استان گلستان، مجله علمی شیلات ایران، 4(22)، صفحات 134-128.
 
11- Barber, I., 2005. Parasites grow larger in faster growing fish hosts. International Journal for Parasitology, 35, PP: 137–143.    
12- Barzegar, M., and Jalali, B., 2006. Helminthes, Acanthocephala and Crustacean parasites of fishes in Vahdat Reservoir. Iranian Journal of Veterinary Science, 3, PP: 229–234.
13- Bozorgnia, A., Youssefi, M. R., Barzegar, M., Hosseinifard, S. M., and Ebrahimpour, S., 2012. Biodiversity of parasites of fishes in Gheshlagh (Vahdat) Reservoir, Kurdistan Province, Iran. World Journal of Fish and Marine Sciences, 4(3), PP: 249–253.
14- Bychowsky, B. E., 1953. Monogenetic trematodes, their system and phylogeny. Publishing House Academy. Science. USSR, Moscow, 509 p.
15- Caffara, M., Locke, S. A., Gustinelli, A., Marcogliese, D. J., and Fioravanti, M. L., 2011. Morphological and molecular differentiation of Clinostomum complanatum and Clinostomum marginatum (Digenea: Clinostomidae) metacercariae and adults. Journal of Parasitology, 97(5), PP: 884–891.
16- Esmaeili, H. R., Coad, B. W., Gholamifard, A., Nazari, N., and Teimory, A., 2010. Annotated checklist of the freshwater fishes of Iran. Zoosystematica Rossica, 19(2), PP: 361–386.
17- Fadaei-Fard, F., Mokhayer, B., and Ghorbani, H., 2001. Study of fish parasites in lagoon of Choghakhor, Chaharmahal Va Bakhtiari, Iran. Journal of Faculty of Veterinary Medicine, University of Tehran, 56 (3), PP: 109–114.
18- Gholami, Z., Mobedi, I., Esmaeili, H. R., and Kia, E. B., 2011. Occurrence of Clinostomum complanatum in Aphanius dispar (Actinoptrygii: Cyprinodontidae) collected from Mehran River, Hormuzgan Province, South of Iran. Asian Pacific journal of tropical biomedicine, 1(3), PP: 189–192.
19- Gibson, D. I., Jones, A., and Bray, R. A., 2002. Keys to the Trematoda (Vol. 2). Wallingford, UK, CABI.
20- Hanzelova, V., and Zitnan, R., 1985. Epizootiological importance of the concurrent monogenean invasion in the carp. Helminthologia, 22, PP: 277–283.
21- Jalali, B. and Molnar, K., 1990. Occurrence of monogeneans on freshwater fishes of Iran: Dactylogyridae from fish of natural waters and description of Dogelius mokhayeri sp. n. Parasitologia hungarica, 23, PP: 27–32.
22- Jalali, B., Papp, M., and Molanar, K., 1995. Four new Dactylogyrus species (Monogenea: Dactylogyridae) from Iranian fishes. Folia Parasitologica, 42, PP: 97–101.
23- Jouladeh-Roudbar, A., Vatandoust, S., Eagderi, S., Jafari-Kenari, S., and Mousavi-Sabet, H., 2015. Freshwater fishes of Iran; an updated checklist. Aquaculture, Aquarium, Conservation & Legislation-International Journal of the Bioflux Society (AACL Bioflux), 8(6), PP: 855-909.
24- Kamangar, B. B., Ghaderi, E., and Hossinpour, H., 2012. The fish biodiversity of Gheshlagh River (Sanandaj, Iran), a tributary of Tigris basin with occurrence of Rutilus kutum and Hemiculter leucisculus. The GIAN International Symposium on” Biodiversity in Zagros Region, PP: 5–6.
25- Locke, S. A., Caffara, M., Marcogliese, D. J., and Fioravanti, M. L., 2015. A large‐scale molecular survey of Clinostomum (Digenea, Clinostomidae). Zoologica Scripta, 44(2), PP: 203–217.
26- Malek, M., and Mobedi, I., 2001. Occurrence of Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) (Digenea: Clinostomatidae) in Capoeta capoeta gracilis (Osteichthys: Cyprinidae) from Shiroud River, Iran. Iranian Journal of Public Health, 30, PP: 95–98.
27- Mehdipour, M., 2006. Parasites of native and introduced fishes of Zayandehrud River. Doctor of Philosophy dissertation, Islamic Azad University, Science and Research Branch, Tehran, 153 p.
28- Mohamadi, R., 1997. Investigation of fish parasites in Mahabad Dam Lake, Doctor of Veterinary Medicine thesis, University of Urmia, Urmia, 112 p.
29- Ondrackova, M., Reichard, M., and Jurajda, P., 2004. Seasonal dynamic of Posthodiplostomum cuticola metacercariae and parasite-enhanced growth of juvenile host fish. Parasitology Research, 93, PP: 131–136.
30- Pazooki, J. and Masoumian, M., 2012. Synopsis of the parasites in Iranian freshwater fishes. Iranian Journal of Fisheries Sciences, 11(3), PP: 570-589.
31- Raissy, M., and Ansari, M., 2012. Parasites of Some freshwater Fish from Armand River, Chaharmahal Va Bakhtyari province, Iran. Iranian Journal of Parasitology, 7(1), PP: 73–79.
32- Raissy, M., Ansari, M., and Moumeni, M., 2011. Parasite Fauna of the Zagros Tooth-Carp, Aphanius vladykovi Coad, 1988 (Osteichthyes, Cyprinodontidae), in Gandoman Lagoon. Comparative Parasitology, 78(1), PP: 104–106.
33- Raissy, M., Barzegar, M., Rahimi, E., and Jalali, B., 2008. Identification of worm Parasites of Fishes in Choghakhor lagoon, Iran. Proceeding of Taal 2007, the 12th world Lake conference, PP: 2177–2180.
34- Scholz, T., Brabec, J., Král'ová-Hromadová, I., Oros, M., Bazsalovicsová, E., Ermolenko, A., and Hanzelová, V., 2011. Revision of Khawia spp. (Cestoda: Caryophyllidea), parasites of cyprinid fish, including a key to their identification and molecular phylogeny. Folia Parasitologica, 58(3), 197 p.
35- Scholz, T., Šimková, A., Razanabolana, J. R., and Kuchta, R., 2018. The first record of the invasive Asian fish tapeworm (Schyzocotyle acheilognathi) from an endemic cichlid fish in Madagascar. Helminthologia, 55(1), PP: 84–87.
36- Stoyanov, B., Georgieva, S., Pankov, P., Kudlai, O., Kostadinova, A., and Georgiev, B. B., 2017. Morphology and molecules reveal the alien Posthodiplostomum centrarchi Hoffman, 1958 as the third species of Posthodiplostomum Dubois, 1936 (Digenea: Diplostomidae) in Europe. Systematic Parasitology, 94, PP: 1–20.
37- Tavakol, S., Amin, O. M., Luus-Powell, W. J., and Halajian, A., 2015. The acanthocephalan fauna if Iran, a checklist. Zootaxa, 4033(2), PP: 237–258.
38- Williams, J. S., Gibson, D. L., and Sadeghian, A., 1980. Some helminthes parasites of Iranian freshwater fishes. Journal of Natural History, 14, PP: 685–699.
39- Http://www.fishbase.org.
مجله پژوهشهای جانوری (مجله زیست شناسی ایران)(علمی)
دوره 32، شماره 4
دی 1398
صفحه 324-338
  • تاریخ دریافت: 13 تیر 1397
  • تاریخ بازنگری: 20 شهریور 1397
  • تاریخ پذیرش: 25 مهر 1397