مجله پژوهشهای جانوری (مجله زیست شناسی ایران)(علمی)

مطالعه انگل‌های پریاخته ماهیان Scomberomorus commerson و Thunnus tonggol در آب‌های ساحلی استان هرمزگان

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان

1 گروه زیست شناسی دانشگاه جیرفت

2 ایران، تهران، دانشگاه شهید بهشتی، دانشکده علوم و فناوری زیستی، گروه زیست شناسی، زیست فناوری جانوری، دریا و آبزیان

3 گروه علوم جانوری و زیست‌شناسی دریا، دانشکده علوم و فناوری زیستی، دانشگاه شهید بهشتی، تهران، ایران

چکیده

در این مطالعه آلودگی انگلی دو گونه تجاری از تون ماهیان شامل ماهی شیر (Scomberomorus commerson) و هوور (Thunnus tonggol) در سواحل بندرعباس به ترتیب در دو فصل تابستان و پاییز مورد بررسی قرار گرفت. در کل 84 قطعه ماهی از هر دو گونه صید شدند و از نظر آلودگی انگلی مورد مطالعه قرار گرفتند. براساس نتایج به دست آمده، ماهیان شیر به انگل‌های منوژن آلوده بودند، در صورتیکه که ماهیان هوور هیچ نوع آلودگی به این انگل‌ها نداشتند. منوژن‌های شناسایی شده شامل گونه‌های Gotocotyla acanthura، G. bivaginalis، G. queenslandici، Cathucotyle cathuaui، Pseudothoracocotyla ovalis، Thoracocotyle crocea و Pricea multae بودند. انگل‌های دیژن جدا شده از هر دو گونه ماهی میزبان متعلق به جنس‌های Plerurus، Lecithochirium، Ectenurus و Erilepturus بودند. کرم‌های نواری جدا شده از ماهی شیر و هوور متعلق به جنس Callitetrarhynchus و کرم‌های لوله‌ای یافت شده از جنس‌های Goezia ، Hysterothylacium و Camallanus بودند. در ماهی شیر بیشترین درصد آلودگی مربوط به منوژن‌ها (72/98 درصد) و کمترین درصد آلودگی مربوط به کرم‌های نواری (26/0 درصد) بود. درصد آلودگی ماهی شیر به انگل‌های دیژن و کرم-های لوله‌ای 6/5 درصد بود. در ماهی هوور بیشترین درصد آلودگی مربوط به کرم‌های لوله‌ای (59/59 درصد) و کمترین درصد آلودگی مربوط به کرم‌های نواری (95/12 درصد) بود.

کلیدواژه‌ها

موضوعات

عنوان مقاله [English]

Study of metazoan parasites of Scomberomorus commerson and Thunnus tonggol in coastal waters of Hormozgan province

نویسندگان [English]

  • Fatemeh Nazari 1
  • Jamileh Pazooki 2
  • Rahim Tabar 3

1 Department of Biology, Faculty of Science, University of Jiroft, Jiroft, Iran

2 Dept. of Animal, Marine and Aquatic, Biology and Biotechnology, Faculty of Life and Biotechnology, Shahid Beheshti University, G. C. Tehran, .R. of Iran

3 Department of Marine Biology, Faculty of Biological Science, Shahid Beheshti University, Tehran, Iran

چکیده [English]

Parasites of two commercial tuna fish including Scomberomorus commerson and Thunnus tonggol were investigated in Bandar Abbas coast during summer and autumn. A total of 84 fish of both species were captured. Based on the results, samples of S. commerson were infected with manogenean parasites, while T. tonggol did not show any of infection. The identified monogeneans include Gotocotyla acanthura, G. bivaginalis, G. queenslandici, Cathucotyle cathuaui, Pseudothoracocotyle ovalis, T. crocea and Pricea multae. Digenean parasites isolated from both hosts belong to the genera Plerurus, Lecithochirium, Ectenurus and Erilepturus. Callitetrarhynchus sp. was the only cestode observed in studied fishes. Obtained nematodes belong to Goezia, Hysterothylacium and Camallanus genera. The highest prevalence of contamination in S. commerson is related to monogenan parasites with 98.72% and the lowest is in cestodes with 0.26%. The prevalence of infection in S. commerson with digenea and nematoda is 5.6%. In T. tonggol, the highest percentage of infection was related to nematods and the lowest in cestode, 59.59% and 12.95% respectively.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Monogenea
  • Digenea
  • Cestoda
  • Nematoda
  • Tuna fish

مطالعه انگل‌های پریاخته ماهیان Scomberomorus commerson و Thunnus tonggol در آب­های ساحلی استان هرمزگان

فاطمه نظری1، جمیله پازوکی2* و رحیم تبار2

1 ایران، جیرفت، دانشگاه جیرفت، دانشکده علوم، گروه زیست­شناسی

2 ایران، تهران، دانشگاه شهید بهشتی، دانشکده علوم و فناوری زیستی،  گروه زیست شناسی، زیست فناوری جانوری، دریا و آبزیان

تاریخ دریافت: 30/09/1401          تاریخ پذیرش: 06/09/1402

چکیده

در این مطالعه آلودگی انگلی دو گونه تجاری از تون‌ماهیان، شامل ماهی شیر (Scomberomorus commerson) و هوور (Thunnus tonggol) در سواحل بندرعباس به ترتیب در دو فصل تابستان و پاییز مورد بررسی قرار گرفت. در کل 84 قطعه ماهی از هر دو گونه صید شدند و از نظر آلودگی انگلی مورد مطالعه قرار گرفتند. براساس نتایج به دست آمده، ماهیان شیر به انگل‌های منوژن آلوده بودند، در صورتیکه که ماهیان هوور هیچ نوع آلودگی به این انگل­ها نداشتند. منوژن­های شناسایی شده شامل گونه­های Gotocotyla acanthura، G. bivaginalis، G. queenslandici، Cathucotyle cathuaui، Pseudothoracocotyla ovalis، Thoracocotyle crocea و Pricea multae بودند. انگل­های دیژن جدا شده از هر دو گونه ماهی میزبان متعلق به جنس­های Plerurus، Lecithochirium، Ectenurus و Erilepturus بودند. کرم­های نواری جدا شده از ماهی شیر و هوور متعلق به جنس Callitetrarhynchus و کرم­های لوله­ای یافت شده از جنس­های Goezia ، Hysterothylacium و Camallanus بودند. در ماهی شیر بیشترین درصد آلودگی مربوط به منوژن‌ها (72/98 درصد) و کمترین درصد آلودگی مربوط به کرم­های نواری (26/0 درصد) بود. درصد آلودگی ماهی شیر به انگل­های دیژن و کرم­های لوله­ای 6/5 درصد بود. در ماهی هوور بیشترین درصد آلودگی مربوط به کرم­های لوله­ای (59/59 درصد) و کمترین درصد آلودگی مربوط به کرم­های نواری (95/12 درصد) بود.

کلمات کلیدی: منوژن، دیژن، کرم­ نواری، کرم­ لوله­ای، تون‌ماهیان، خلیج فارس

*نویسنده مسئول، تلفن: 09121385796، پست الکترونیکی: pazooki2001@yahoo.com

مقدمه

 

انگل­های ماهیان دریایی نقش مهمی را در شیلات، آبزی­پروری و سلامت انسان دارند. همچنین از انگل­ها به عنوان ابزاری برای نظارت بر تغییرات اقلیمی و محیط زیستی استفاده می‌شود (23). شدت و درصد آلودگی انگلی به فاکتورهای متعددی از جمله گونه انگلی، رژیم غذایی میزبان، کیفیت آب و حضور میزبان­های واسط بستگی دارد. جامعه انگلی به طور قابل ملاحظه­ای بین میزبان­های مختلف حتی در محدوده جغرافیایی یکسان، تفاوت دارد (46). ماهیان همانند بی­مهرگان می­توانند به عنوان میزبان حدواسط انگل­ها ایفای نقش نمایند، همچنانکه می­توانند میزبان نهایی انگل­ها نیز باشند. اگر ماهیان میزبان نهایی باشند، انگل­ها به عنوان عناصر اتوژنیک معرفی می­شوند (86). از آنجایی که انگل­ها می­توانند به عنوان ابزاری برای نظارت بر تغییرات اقلیمی و سلامت محیط زیست استفاده شوند، لذا مطالعات مرتبط با این جانداران ضروری می­باشد (54 و 75).

تون­ماهیان یکی از بزرگترین و مهمترین گروه­های ماهیان از نظر اقتصادی و تجاری محسوب می­شوند. این گروه یکی از محبوب­ترین و شناخته شده­ترین محصولات دریایی در سرتاسر جهان هستند که توسط انسان مصرف می­شوند زیرا غنی از امگا-3، پروتئین، ویتامین­ها، ید، سلنیوم و سایر مواد مغذی حیاتی هستند (34، 44 و 45). همانند سایر ماهیان، تون‌ماهیان نیز به انگل­هایی از گروه­های مختلف از جمله انگل­های کرمی آلوده می­شوند که بطور بالقوه پاتوژن­های خطرناکی برای انسان هستند. آلودگی اتفاقی انسان به انگل­های کرمی، مانند کرم­های لوله­ای خانواده Anisakidae (Railliet & Henry, 1912) به علت مصرف ماهی آلوده به لارو مرحله سوم این انگل گزارش شده است. براساس گزارش سازمان بهداشت جهانی در سال 2021 تخمین زده می­شود که در حدود 56 میلیون نفر به آلودگی­های انگلی مرتبط با مصرف ماهیان مبتلا شده باشند (77 و 84). به علت اهمیت انگل­های دریایی در صنعت پرورش آبزیان، شیلات و سلامت انسان­ها، اخیراً بیشتر مطالعات روی ماهیانی که ارزش اقتصادی دارند، متمرکز شده­اند (78). گزارشات اندکی در مورد انگل‌های تون‌ماهیان در خلیج فارس وجود دارد (1، 5، 19، 20،  71). از این­رو، مطالعه انگل‌های تون‌ماهیان در ایران با توجه به اهمیت آنها از نظر اقتصادی و بهداشتی ضروری به نظر می‌رسد. در این مطالعه فون و درصد آلودگی انگلی در ماهی شیر (Scomberomorus commerson Lacepède, 1800) و هوور (Thunnus tonggol Bleeker 1851) در آب­های ساحلی بندرعباس بررسی شد.

مواد و روشها

در کل 84 قطعه ماهی از دو گونه ماهی شیر (Scomberomoros commerson) و ماهی هوور (Thunnus tonggol) از آب‌های ساحلی بندرعباس صید شد. صید ماهی شیر در فصل پاییز و ماهی هوور در فصل تابستان با لنج ماهی­گیری انجام شد. برای صید ماهی شیر از تور ترال کف (Bottom Trawler) با چشمه 12-5/9 سانتی‌متر و ماهی هوور از تور گوشگیر (Gill net) با چشمه 6/14 سانتی­متر استفاده شد. ماهیان صید شده بلافاصله در جعبه‌های حاوی یخ قرار داده شدند و به آزمایشگاه تحقیقات آبزیان دانشگاه شهید بهشتی منتقل و در فریزر نگهداری شدند. با استفاده از ذره­بین، سطح پوست و باله­های ماهی، سرپوش­های آبششی، رشته‌ها و کمان­های آبششی از نظر آلودگی به کیست­های انگلی و انگل‌های پریاخته خارجی بررسی شدند. پس از باز کردن حفره شکمی و بررسی اولیه آن با ذره­بین، برای بررسی آلودگی­های انگلی، دستگاه گوارش از حفره شکمی خارج و در ظروف حاوی سرم فیزیولوژی قرار داده ­شد. سطح ظاهری تمامی اندام­های داخلی و داخل معده، روده و کیسه شنا با استرئومیکروسکوپ مدل NSZ-606 و میکروسکوپ نوری از نظر آلودگی به کرم­ها و کیست­های انگلی بررسی شدند. اندام­های توپر از قبیل غدد گوارشی، غدد جنسی و قلب با تهیه گسترش فشاری، بوسیله میکروسکوپ نوری بررسی شدند. انگل­های جدا شده در شیشه­های درپوش­دار حاوی فیکساتیو فرمالین 10% برای انجام مطالعات بعدی و نگهداری در مجموعه انگل­های آبزیان آزمایشگاه تحقیقاتی آبزیان (دانشگاه شهید بهشتی) قرار داده شدند. از نمونه­های انگلی یافت شده، برای شناسایی لام تهیه شد. انگل­های منوژن در یک قطره گلیسیرین ژلاتین روی لام تثبیت شدند (2). برای شناسایی کرم­های نواری، کرم­های لوله­ای و دیژن­ها لام­های موقتی تهیه گردید. از لاکتوفنل و گلیسیرین برای شفاف­سازی کرم­های لوله­ای (48)، دیژن‌ها و کرم­های نواری (12 و 31) استفاده شد. برای اندازه‌گیری ساختارهای خاص انگل­ها از میکروسکوپ کالیبره و مجهز به دوربین Olympus و نرم­افزار اندازه‌گیری 4.8.2 Axio Vision استفاده شد. شناسایی میزبان‌ها و انگل­ها با استفاده از منابع و کلیدهای شناسایی (21، 22، 23، 29، 30، 36 و 63) انجام شد. تعداد ماهیان آلوده به انگل برای آلودگی آبشش، معده و روده شمارش شد و درصد آلودگی انگلی ماهیان با استفاده از فرمول زیر محاسبه شد (11).

 = درصد ماهیان آلوده  

نمودارها با استفاده از نرم­افزار Excel 2013 رسم شدند.

نتایج

در این پژوهش، در کل 84 عدد ماهی از دو گونه مورد مطالعه (54 قطعه ماهی شیر و 30 قطعه ماهی هوور) صید شد. آلودگی به انگل­ها تنها در آبشش، معده و روده مشاهده شد. در سایر اندام­ها هیچ آلودگی به انگل­ها و یا کیست­های انگلی مشاهده نشد. تقریباً تمامی نمونه‌های ماهی شیر، آلوده به انگل‌های منوژن (Monogenea) بودند، در صورتیکه در نمونه­های ماهی هوور آلودگی به این انگل­ها مشاهده نشد. منوژن­های یافت شده (شکل­های 7-1) شامل Gotocotyla acanthura (Parona & Perugia, 1896)، G. bivaginalis (Ramalingam, 1961)، G. queenslandici Hayward & Rohde, 1999 ، Cathucotyle cathuaui (Lebedev, 1968)،Pseudothoracocotyle ovalis
(Tripathi, 1956)، MacCallum, 1913 Thoracocotyle crorea و Pricea multae Chauhan, 1945 می­باشند. انگل‌های دیژن جنس‌های Plerurus و Erilepturus (شکل­های 8 و 11) در ماهی شیر و جنس‌های Lecithochirium و Ectenurus (شکل­های 9 و 10) در ماهی هوور یافت شدند. کرم­ نواری مشاهده شده (شکل 12) در ماهی شیر و هوور از جنس Callitetrarhynchus می­باشد و کرم­های لوله­ای از جنس‌های Goezia، Hysterothylacium و Camallanus (شکل­های 15-13) هستند. در ماهی شیر بیشترین درصد آلودگی مربوط به منوژن‌ها (72/98 درصد) و کمترین مقدار آن مربوط به کرم­های نواری (26/0 درصد) بود. درصد آلودگی ماهی شیر به انگل­های دیژن و کرم­های لوله­ای 56/0 بود. در ماهی هوور بیشترین درصد آلودگی مربوط به کرم­های لوله­ای (59/59 درصد) بود. هیچ گونه آلودگی به انگل‌های منوژن در ماهی هوور مشاهده نشد. درصد آلودگی ماهی هوور به انگل­های دیژن و کرم­های نواری به ترتیب 46/27 و 95/12 درصد بود (جدول 1، نمودارهای 1 و 2).

بحث

این پژوهش به منظور مطالعه انگل­های پریاخته دو گونه از تون ماهیان، Scomberomorous commerson و Thunnus tonggol ، در آب­های ساحلی بندر عباس انجام شد. انگل­هایی از 12 جنس در ماهیان شیر و هوور مورد مطالعه، مشاهده شد. به جز منوژن­ها که در سطح گونه شناسایی شدند، برای سایر گروه‌های انگلی که شناسایی نمونه‌ها در سطح گونه امکانپذیر نبود، انگل‌های یافت شده در سطح جنس معرفی شدند.

 

 

جدول 1- درصد آلودگی و اندام­های آلوده در ماهیان شیر (Scomberomorous commerson) و هوور (Thunnus tonggol)

میزبان

وزن (گرم)

انگل

درصدآلودگی میزبان

اندام آلوده

Scomberomorus commerson

1800-83

منوژن

72/98

آبشش

دیژن

51/0

معده

کرم­های نواری

26/0

معده و روده

کرم­های لوله­ای

51/0

معده

Thunnus tonggol

5500-2000

کرم­های نواری

95/12

معده و روده

دیژن

46/27

معده

کرم­های لوله­ای

59/59

روده

 

 

نمودار 1- درصد آلودگی ماهی شیر به انگل­های منوژن، دیژن، کرم­های نواری و کرم­های لوله­ای

 

نمودار 2- درصد آلودگی ماهی هوور به انگل­های منوژن، دیژن، کرم­های نواری و کرم­های لوله­ای

انگل Gotocotyla acanthura (شکل 1) در آبشش ماهی شیر مشاهده شد. این انگل اولین بار از آبشش ماهی Brama brama (Bonnaterre, 1788) در سواحل ایتالیا گزارش شده است (58). براساس گزارشات، این گونه از اقیانوس اطلس، اقیانوس هند-آرام غربی، سواحل جزایر قناری، فرانسه، مکزیک، پاناما، ایالات متحده آمریکا، فیلیپین، هند، سریلانکا، موزامبیک، چین، گینه نو، استرالیا، فیجی، برزیل و دریای مدیترانه و از ماهیان
 Katsuwonus pelamis (Linnaeus, 1758)، Pomatomus saltatrix (Linnaeus, 1766)، Scomberomorus commerson،
 S. brasiliensis (Collette, Russo & Zavala-Camin, 1978)،
 S. cavalla (Cuvier, 1829)، S. maculatus (Mitchill, 1815)،
 S. regalis (Bloch, 1793)، S. tritor (Cuvier, 1832)،
 S. guttatus (Bloch & Schneider, 1801)،
 S. koreanus (Kishinouye, 1915)، S. multiradiatus Munro, 1964، S. munroi (Collette & Russo, 1980)، S. niphonius (Cuvier, 1832)، S. plurilineatus (Fourmanoir, 1966)،
 S. semifasciatus (Macleay, 1883)، Grammatorcynus bicarinatus (Quoy & Gaimard, 1825)،
G. bilineatus (Rüppell, 1836)،
Trachinotus ovatus (Linnaeus, 1758)، Oblada melanura (Linnaeus, 1758)،Oligoplites saurus
(Bloch & Schneider, 1801) و Brama brama گزارش شده است (16، 29، 56 و 70). با توجه به تفاوت­هایی که این انگل از نظر برخی صفات در میزبان­های مختلف نشان می‍دهد از جمله طول اندام تناسلی نر و همچنین اندازه کلمپ‌ها به عنوان یک کمپلکس گونه­ای معرفی شده است (28). براساس نتایج حاصل از مطالعات مولکولی و اختلاف ژنتیکی مشاهده شده در بین نمونه­های مختلف جدا شده از میزبان­های متفاوت، پیشنهاد شده است که وضعیت آرایه­شناختی این گونه مورد بازنگری قرار گیرد (70).

 

 

شکل 1- انگل Gotocotyla acanthura: a) ناحیه قدامی؛ b) اپیستوهاپتور؛ c) گیره­ها (Clamps)؛ d) اندام تناسلی نر (MCO)؛ e) ساختار کلمپ؛ f) قلاب­های (Humuli) انتهایی.

 

گونه  G. bivaginalis  (شکل 2)  از  آبشش ماهی شیر جدا شد که اولین گزارش از خلیج فارس می­باشد. این انگل در ناحیه آرام-هند غربی، از سواحل جنوب آفریقا تا شرق استرالیا، اندونزی، موزامبیک، پاکستان، هند، تایلند، دریای چین جنوبی پراکنش دارد. این گونه از آبشش ماهیان Scomberomorus commerson، S. guttatus و
S. queenslandicus Munro, 1943 جدا شده است (24، 25، 28، 38، 53، 60، 61، 62، 64، 66، 80 و 85).

منوژن G. queeslandici (شکل 3) در پژوهش حاضر در آبشش ماهی شیر یافت شد. این انگل اولین­بار از آبشش ماهی Scomberomorus queenslandicus، از اندونزی گزارش شده است. میزبان‌هایی که تاکنون برای این انگل گزارش شده­اند شاملS. queeslandicus  و S. commerson از سواحل گینه نو و استرالیا می­باشند (29 و 67).

 

 

 

شکل 2- انگل Gotocotyla bivaginalis: a) واژن؛ b) ناحیه قدامی؛ c) انتهای اپیستوهاپتور؛ d) اپیستوهاپتور؛ e) خارهای قدامی و میانی اندام تناسلی نر؛ f) خارهای میانی و خلفی اندام تناسلی نر؛ g) قلاب­های انتهایی؛ h) کلمپ­ها.

 

شکل 3- انگل Gotocotyla queenslandici: a) ناحیه قدامی؛ b) اپستوهاپتور؛ c) اندام تناسلی نر؛ d) تخم؛ e) قلاب­ها؛ f) کلمپ­ها.

 

منوژن دیگری که در آبشش ماهی شیر یافت شد گونه Cathucotyle cathuaui (شکل 4) است. این گونه از خلیج ­فارس، سواحل هند، سریلانکا، پاکستان، آفریقای جنوبی، دریای چین، اندونزی، فیلیپین و هنگ‌کنگ گزارش شده است (28). این انگل از ماهیان S. commerson، S. guttatus و S. queeslandicus گزارش شده است (17، 24، 29، 38، 60 و66). گونه C. cathuaui هم بوم با گونه G. acanthura می‌باشد بطوری که در هر سه گونه ماهی آلوده به C. cathuaui، گونه G. acanthura نیز مشاهده شده است (28).

در این مطالعه، انگل Pseudothoracocotyla ovalis (شکل 5) از آبشش ماهی شیر جدا شد. این گونه از دریای عرب، خلیج فارس، سواحل استرالیا، دریای چین و خلیج بنگال گزارش شده است. میزبان‎هایی که این گونه از آن‎ها گزارش شده است شامل ماهی شیر (S. commerson) و قباد (S. guttatus) می‎باشد (53).

انگل Thoracocotyle crocea (شکل 6) در آبشش ماهی شیر یافت شد. این انگل اولین­بار از آبشش ماهی Scomberomorus maculates گزارش شده است (43). همچنین از اقیانوس اطلس، اقیانوس آرام، سواحل ایالات متحده آمریکا، برزیل و استرالیا نیز گزارش شده است. ماهیان S. maculatus ، S. regalis ،
S. sierra (Jordan & Starks, 1895)، S. cavalis،
S. brasiliensis  و S. concolor (Lockington, 1879) به عنوان میزبان این انگل گزارش شده­اند (26، 30، 35، 37، 47، 58 و 81).

در پژوهش حاضر، انگل Pricea multae (شکل 7) از آبشش ماهی شیر جدا شد. این انگل اولین بار توسط Chauhan (1945) از آبششی ماهی Scomberomorus lineolatus (Cuvier, 1829) از اقیانوس هند معرفی شد (63 و 67). این انگل تاکنون در آبشش چندین گونه از ماهیان جنس Scomberomorus (S. commerson، S. guttatus، S. queenslandicus، S. niphonius و S. koreanus) از ناحیه هند-آرام غربی، از شرق آفریقای جنوبی، خلیج فارس، سواحل استرالیا، دریای چین جنوبی تا فیجی و دریای مدیترانه مشاهده شده است (7، 28 و 70).

 

شکل 4- انگل Cathucotyle cathuaui: a) ناحیه قدامی؛ b) ناحیه قدامی اپیستوهاپتور؛ c) ناحیه خلفی اپیستوهاپتور؛ d) اندام تناسلی نر؛ e) قلاب­ها؛ f) کلمپ­ها.

 

شکل 5- انگل Pseudothoracocotyla ovalis: a) ناحیه اپیستوهاپتور؛ b) ناحیه قدامی؛ c) قلاب­های بزرگ و کوچک؛ d) ناحیه اپیستوهاپتور؛ e) تخم؛ f) کلمپ­ها.

 

شکل 6- انگل Thoracocotyle crocea: a) ناحیه قدامی؛ b) اپیستوهاپتور؛ c) قلاب­ها؛ d) کلمپ­ها.

انگل دیژن جنس Plerurus (شکل 8) در معده ماهی شیر مشاهده شد. در بررسی­های انجام شده مشخص شد که از این جنس تاکنون آلودگی در ماهیان منطقه خلیج فارس گزارش نشده است. گونه­های این جنس از میزبان­هایی همچون (Lacepède, 1802) Plectropomus leopardus، Triso dermopterus (Temminck & Schlegel, 1842) ، Variola albimarginata (Baissac, 1953)، V. louti (Forsskål, 1775)، Conger myriaster (Brevoort, 1856)، Collichthys lucidus (Richardson, 1844)، Sphyraena pinguis (Günther, 1874) ، (Günther, 1873)  Cynoglossus robustus،  Trichiurus lepturus (Linnaeus, 1758)،  Pomadasys hasta (Bloch, 1790) ، Atule mate (Cuvier, 1833)،  S. guttatus، Platycephalus indicus (Linnaeus, 1758)، Larimichthys crocea (Richardson, 1846) و Seriolina nigrofasciata (Rüppell, 1829) از سواحل Queensland، جزایر Heron، Lizrd و Lumbon گزارش شده­اند (14 و 43).

جنس دیژن Lecithochirium (Lühe, 1901) (شکل 9) از خانواده Hemiuridae (Looss, 1899) در هر دو گونه ماهی مورد مطالعه در این پژوهش مشاهده شد. میزبان نهایی این خانواده معمولاً ماهیان تلئوست هستند (23). از جنس Lecithochirium بیش از 80 گونه از میزبانان مختلف گزارش شده است.  اما از ماهیان مورد مطالعه در این پژوهش گزارش نشده بود. گونه­های این جنس از نظر ریخت­شناسی مشابه هستند و توصیف برخی گونه­ها کامل نیست. این احتمال وجود دارد که برخی از گونه­ها معتبر نباشند، بنابراین استفاده از توالی­های مولکولی برای تأیید اعتبار گونه­ها می­تواند مفید باشد (32).

گونه Ectenurus  (شکل 10) از معده ماهی هوور جدا شد. این اولین گزارش از حضور یکی از گونه­های این جنس در ماهی هوور می‎باشد. این جنس قبلاً توسط Al Kawari و همکاران (1996) در چندین گونه از ماهیان در خلیج فارس گزارش شده است (5).

 

 

شکل 7- انگل Pricea multae: a) ناحیه قدامی؛ b) اپیستوهاپتور؛ c) کلمپ­ها؛ d) بادکش دهانی و اندام تناسلی نر؛ e) قلاب­های بزرگ انتهایی؛ f) قلاب لاروی کوچک در پری­هاپتور.

 

Cribb و همکاران (2002) گونه­هایی از این جنس را از Epinephelus striatus (Bloch, 1792) گزارش کرده‌اند (14).

 

 

شکل 8- انگل Plerurus: a) بادکش دهانی و شکمی؛ b) بیضه و تخمدان؛ c) اکزوما؛ d) ویتلاریوم.

 

شکل 9- انگل Lecithochirium: a) شمای کلی بدن؛ b) بادکش دهانی و شکمی؛ c) بیضه­ها؛ d) ویتلاریوم و اکزوما.

 

چندین گونه از این جنس از میزبان­هایی مانند Atropus atropos (Bloch & Schneider, 1801)، Alepes djedaba (Forsskål, 1775)، Megalaspis cordyla (Linnaeus, 1758)، Decapterus maruadsi (Temminck & Schlegel, 1843)، Larimichthys crocea، Nibea albiflora (Richardson, 1846)، Scomberomorus niphonius ، Selar crumenophthalmus
(Bloch, 1793)، Caranx sp.، Trachurus japonicus
(Temminck & Schlegel, 1844)، Therapon theraps
(Cuvier, 1829)، Eupleurogrammus muticus (Gray, 1831)، Trichiurus lepturus (Linnaeus, 1758) و Seriolina nigrofasciata (Rüppell, 1829) گزارش شده است (42).

انگل جنسErilepturus (شکل 11) از معده ماهی شیر جدا شد. طبق تحقیقاتی که Bray و همکاران (1993) انجام داده‌اند، این جنس از معده Lates calcarifer (Bloch, 1790) در سواحل فیلیپین، از معده و حلق Paralichthys olivaceus (Temminck & Schlegel, 1846) در سواحل ژاپن و از معده Pseudorhombus arsius (Hamilton, 1822) و Sillago analis (Whitley, 1943) در  Moreton Bayو Queensland گزارش شده است. Liu و همکاران (2010) نیز در لیست دیژن‌هایی که از سواحل چین ارائه داده­اند، گونه‎هایی از این جنس را از چندین گونه ماهی گزارش کرده­اند (42).

از رده کرم­های نواری جنس Callitetrarynchus (شکل 12) در روده و معده ماهی شیر و هوور یافت شد.

 

 

 

شکل 10- انگل Ectenurus: a) ناحیه قدامی؛ b) ناحیه میانی؛ c) بادکش دهانی و حلق؛ d) ناحیه خلفی؛ e) بیضه­ها؛ f) تخمدان؛ g) اکزوما؛ h) ویتلاریوم.

 

شکل 11- انگل Erilepturus: a) ناحیه قدامی؛ b) ناحیه خلفی؛ c) تخمدان و ویتلاریوم؛ d) بیضه­ها؛ e) بادکش شکمی و وزیکول سمینال؛ f) اکزوما.

این اولین گزارش از این جنس در این دو میزبان می‎باشد. این جنس در گزارشات قبلی از خلیج فارس در بعضی از ماهیان استخوانی مانند Otolithes ruber (Bloch & Schneider, 1801)، Saurida tumbil (Bloch, 1795)، Psettodes erumei (Bloch & Schneider, 1801)، Chirocentrus nudus (Swainson, 1839)، Lethrinus nebulosus (Forsskål, 1775) گزارش شده است (28).

لارو کرم­های لوله­ای در احشاء و بافت­های ماهیان دریایی زندگی می­کنند، بنابراین در بین انگل­های یافت شده، این گروه بیشترین اهمیت را دارند (18). در پژوهش حاضر، نمونه‌های لاروی از کرم­های لوله­ای در ماهیان مورد مطالعه مشاهده شد که همگی تا سطح جنس شناسایی شدند.

انگل Hysterothylacium (شکل 13) در معده ماهی شیر یافت شد. این جنس متعلق به خانواده Anisakidae می­باشد و از حدود 200 گونه ماهی در نواحی اقلیمی متفاوت گزارش شده است. انگل­های این جنس از میزبان­های Saurida tumbil، Solea solea (Linnaeus, 1758)، Otolithes ruber، Psettodes erumei، Scomberomorus commerson، Pseudorhombus oligodon (Bleeker, 1854)، Plectropomus laevis (Lacepède, 1801)، Sphyraena qenie
(Klunzinger, 1870)، Sphyraena jello Cuvier, 1829 و Zenopsis conchifer (Lowe, 1852) گزارش شده است (3، 41، 48، 69 و 71).

 

 

شکل 12- انگل Callitetrarhynchus: a) اسکولکس و بوتریدیا؛ b) صفحات تانتاکولی (Tentacle sheet)؛ c) استروبیلا؛ d) بالب­ها (Pars bulbosa)؛ e) استروبیلای Asraspedote؛ f) Metabasal armature؛ g) ردیف قلاب­های روی Metabasal armature؛ h) ردیف قلاب­های روی صفحات تانتاکولی.

کرم­ لوله­ای Goezia (شکل 14) در روده ماهی هوور یافت شد. این انگل از ماهی
Raphiodon vulpinus (Spix & Agassiz, 1829) توسط Moravec و همکاران (1993) از رودخانه Parana در برزیل گزارش شده است. دو گونه از این جنس در ماهیان Lateolabrax japonicus (Cuvier, 1828) و Synechogobius ommaturus (Richardson, 1845) توسط Peng و همکاران (2011) از سواحل چین گزارش شده است. چندین گونه از این جنس در ماهیان شبه قاره هند مشاهده و گزارش شده است (4).

انگل Camallanus (شکل 15) از روده ماهی هوور جدا شد. گزارشات فراوانی از این جنس در سراسر دنیا  وجود دارد که میزبانانی از جمله ماهیان، دوزیستان، لاکپشت‌ها و مارها را آلوده کرده­اند (62). این جنس از ماهیان آب­های شیرین و شور از قبیل S. commerson، S. lysan (Forsskål, 1775)، Anabas testudineus (Bloch, 1792)، Selar crumenophthalmus و Seriolina nigrofasciata (Rüppell, 1829) در چین، هند و برزیل گزارش شده است (26، 49، 51، 52، 59، 72، 73، 76، 82 و 83).

هر سه کرم لوله­ای مشاهده شده در ماهیان مورد مطالعه در مرحله لاروی بودند. بالغ این انگل­ها به خصوص جنس نر که دارای صفات شاخص شناسایی می­باشد، مشاهده نشد. بنابراین نمونه‌های یافت شده در سطح جنس معرفی شدند.

Murugesh (1995) منوژن­های Capsala gouri (Bosc 1811) و Sibitrema poonui Yamaguti, 1966 را از آبشش ماهی هوور (Thunnus tonggol) در ساحل Visakhapatnama خلیج بنگال گزارش کرده است (53).

 

 

شکل 13- انگل Hysterothylacium: a) ناحیه قدامی؛ b) مری عضلانی؛ c) مری غده­ای؛ d) ناحیه خلفی؛ e) ناحیه سری؛ f) ناحیه دمی.

 

شکل 14- انگل Goezia: a) شمای کلی بدن؛ b) ناحیه قدامی؛ c) ناحیه خلفی.

 

 

شکل 15- انگل Camallanus: a) ناحیه قدامی؛ b) ناحیه خلفی؛ c) ناحیه سری؛ d) ناحیه دمی.

 

اما در این مطالعه، در نمونه­های صید شده ماهی هوور آلودگی به انگل­های منوژن‌ مشاهده نشد. سه گونه از جنس Capsala (C. naffari Kardousha, 2002، C. nozawae (Goto, 1894) ، C. neothunni (Yamaguti, 1968)) از خلیج فارس از میزبان Euthynnus affinis (Cantor, 1849) گزارش شده است (33). با این حال، برای مشخص شدن وضعیت آلودگی ماهی هوور در خلیج فارس به انگل Capsala gouri، باید مطالعات بیشتری انجام شود. انگل Sibitrema poonui تا کنون از خلیج فارس و دریای عمان گزارش نشده است.

پوست ماهیان دارای مکانیسم ایمنی در برابر انگل­ها بویژه منوژن­ها می­باشد. اجزای سلولی مهم این مکانیسم سلول­های پوششی، سلول­های مخاطی و لوکوسیت­ها می­باشند. هنگامی که سلول­های پوششی توسط قلاب­های حاشیه‌ای دچار آسیب مکانیکی شوند، باعث اثرات ترشحی سلول­های مخاطی می­شوند. مخاط ترشحی باعث جذب نوتروفیل و ماکروفاژها می­شود (10). همچنین، در بین انگل­ها، منوژن­ها، در انتخاب میزبان بسیار تخصصی عمل می­کنند. انتخاب میزبان­های خاص برای منوژن­ها به علت فاکتورهای شیمیایی سطح بدن میزبان می­باشد. در واقع تحریکات شیمیایی میزبان باعث جذب انگل و تغییرات فیزیولوژیکی و رفتاری انگل­ها می­شوند (9).

رژیم غذایی خاص هر گونه ماهی تعیین کننده ترکیب انگل­های آن (بویژه انگل­های داخلی) است. از طرف دیگر بخش اعظم انگل­های روده­ای ماهی، شاخص خوبی برای تعیین رژیم غذایی آن است. از جمله عوامل مؤثر دیگر در میزان آلودگی ماهی علاوه­بر رژیم غذایی می­توان به میزان مقاومت و ایمنی ماهی، پراکنش و گسترش ماهی و وسعت منطقه­ای که ماهی در آن زندگی می­کند، ویژگی­های اکولوژیک و شرایط محیطی و میزان آلودگی منطقه اشاره کرد. دو نوع مکانیسم ایمنی ذاتی و اکتسابی در میزبان برای مقابله با انگل­ها وجود دارد. تفاوت­های این دو مکانیسم وابسته به نوع گیرنده­هایی است که برای تشخیص بیماری روی میزبان وجود دارد. ممکن است در بعضی از میزبان­ها این مکانیسم قوی و در بعضی ضعیف باشد که باعث آسیب بیشتر میزبان می­شود (4).

تقدیر و تشکر

نویسندگان مقاله از همکاری جناب آقای دکتر محمود معصومیان جهت تأیید شناسایی نمونه­های انگلی یافت شده، کمال تشکر و قدردانی خود را اعلام می­نمایند.

  1. ابراهیم­زاده موسوی ح، سلطانی م، شهره پ، موبدی الف، عبدی ک، طاهری میرقائد ع، میرزرگر س­، قدم م، حسینی ح، بنی­طالبی الف، آهو م­ب، رحمتی هولاسو ه (1393). مطالعه انگل­های کرمی در چند گونه از ماهیان خلیج فارس. مجله دامپزشکی ایران، (10)4: 5-12
  2. جلالی جعفری ب (1377). انگلها و بیماری‌های انگلی ماهیان آب شیرین ایران. معاونت تکثیر و پرورش آبزیان-اداره کل آموزش و ترویج، تهران.

 

  1. Abdel-Ghaffar F, Abdel-Gaber R, Bashtar A-R, Morsy K, Mehlhorn H, Quraishy S A, Saleh R (2015). Hysterothylacium aduncum (Nematoda, Anisakidae) with a new host record from the common sole Solea solea (Soleidae) and its role as a biological indicator of pollution. Paraitol Res, 114: 513–522. DOI: 10.1007/s00436-014-4213-1.
  2. Akther A, Alam A, DˊSilva J, Bhuiyan AI, Bristow GA, Berland B (2004). Goezia bangladeshi n. sp. (Nematoda: Anisakidae) from an anadermous fish Tenualosa ilisha (Clupeidae). J Helminthol, 78: 105–113. DOI: 10.1079/JOH2003219.
  3. Al Kawari KSR, A. Saoud MF, M. Ramasan M (1996). Biodiversity of helminth parasites of fish in the Arabian Golf, with special reference to digenetic termatods and cestods. Qata Univ. Sci. J, 16(1): 141–153
  4. Alvarez-Pellitero P (2008). Fish immunity and parasite infections: from innate immunity to immunoprophylactic prospects. Vet Immunol Immunopathol, 126(3-4): 171–198. DOI: 10.1016/j.vetimm.2008.07.013. Epub 2008 Aug 3.
  5. Baghdadi HB, Al-Salem AAM, Ibrahim MM, Younes AM, Aboelenin SM, Bayoumy EM (2022). Morphomolecular identification and considerations of the infestation site adaptations of Pricea multae (Thoracocotylidae: Priceinae) from Scomberomorus commerson, Saudi Arabia. Rev Bras Parasitol Vet, 31(3). DOI: 10.1590/S1984-29612022041.
  6. Bray RA, Cribb TH, Barker SC (1993). Hemiuridae (Digenea) from marine fishes of the Great Barrier Reef, Queensland, Australia. Syst Parasitol, 25 (1): 37–62.
  7. Buchmann K, Lindenstrøm T (2002). Interactions between monogenean parasites and their fish. hosts. Int J Parasitol, 32(3): 309–319. DOI: 10.1016/s0020-7519(01)00332-0.
  8. Buchmann K (1999). Immune mechanisms in fish skin against monogeneans-a model. Folia Parasitol, 46(1): 1–8.
  9. Bush AO, Lafferty KD, Lotz JM, Shostak AW (1997). Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J Parasitol, 83: 575-583. DOI: 10.2307/3284227
  10. Caffara M, Locke SA, Gustinelli , Marcogliese, DJ, Fioravanti ML (2011). Morphological and molecular differentiation of Clinostomum complanatum and Clinostomum marginatum (Digenea: Clinostomidae) metacercariae and adults. J. Parasitol, 97(5), 884–891. DOI: DOI: 10.1645/GE-2781.1.
  11. Chauhan BS (1945). Trematodes from Indian marine fishes. Part 1. On some new monogenetic trematodes of the suborders Monopisthocotylea Odhner, 1912 and Polyopisthocotylea Odhner, 1912. Proc Natl Acad Sci, pp. 129–159.
  12. Cribb TH, Bray RA, Wright T, Pichelin S (2002). The trematodes of groupers (Serranidae: Epinephelinae): knowledge, nature and evolution. J Parasitol, 124: 23–42. DOI: 10.1017/S0031182002001671.
  13. Ćirić J, Baltic M, Bošković M, Kilibarda N, Dokmanovic M, Marković R, Janjić J, Baltić B (2016) Anisakis allergy in human. Trends in Food Science and Technology, 59, 25–29. DOI: 10.1016/j.tifs.2016.11.006
  14. da Silva CG, de Lima JTAX, de Figueiredo NC (2017). First record of Gotocotyla acanthura on the gills of Katsuwonus pelamis in the southern Atlantic Ocean. Cienc Anim. 27 (3): 80–88.
  15. Deo GK, Karyakarte PP (1982). Parathoracocotyle spinophallus gen. n., sp. n. (Monogenea, Gastrocotylidae) from the gills of the fish Scomberomorus guttatus (Bloch and Schneider) in India. Riv Parasitol, 43: 447–452.
  16. Dural M, Genc E, Sangun MK, Güner Ö (2011). Accumulation of some heavy metals in Hysterothylacium aduncum (Nematoda) and its host sea bream, Sparus aurata (Sparidae) from North-Eastern Mediterranean Sea (Iskenderun Bay). Environ Monit Assess, 174 (1–4). pp. 147–155. DOI: 10.1007/s10661-010-1445-0.
  17. El-Naffar MKI, Gobashy A, El-Etreby SG, Kardousha MM (1992). General survey of helminth parasite genera of Arabian Gulf fishes (Coasts of United Arab Emirates). Arab Gulf J, Scient. Res, 10(2): 99–110.
  18. Eslami A, Sabokroo H, Ranjbar-Bahadori SH (2011). Infection of Anisakids Larvae in long tail tuna (Thunnus tonggol) in north Persian Gulf. Iranian J Parasitol, 6(3): 96–100
  19. Froese R, Pauly D (2019) FishBase. World Wide Web electronic publication. Available from: http://www.fishbase.org (accessed 2019)
  20. Gibbons LM (2010). Keys to the nematode parasites of vertebrates, Supplementary volume. Cambridge University Press, 7: 246–248.
  21. Gibson DI (2002). Family Hemiuridae Looss, 1899. In: Gibson D. I., Jones, A. & Bray, R. A. (eds), Keys to the Trematoda, Wallingford: CAB International and the Natural History Museum, 1: 305–340.
  22. Gupta NK, Chanana A (1977). Studies on some monogenetic trematodes of marine fishes from Laccadive Islands, Calicut and other places in India. Part III. Rev Iber Parasitol, 37: 37–72.
  23. Gupta NK, Khanna M (1975). On some of the monogenetic trematodes of marine fishes of Andaman and Nicobar Islands (India). Rev Iber Parasitol, 35: 201–221.
  24. Hanzelova V, Spakulova M, Turckova L (2001). Diversity of endoparasitic helminths of fish from the lake Morske Oko, Eastern Slovakia. Helminthologia, 38: 139–143.
  25. Hargis WJ (1956). Monogenetic trematodes of Gulf of Mexico fishes. Part XII. Bull Mar Sci. 6: 28–43.
  26. Haseli M, Malek M, Valinasab T, Palm H (2006). Trypanorhynch cestodes of teleost fish from the Persian Gulf, Iran. J Helminthol, 1 (1): 1–10. DOI: 10.1017/S0022149X10000519
  27. Hayward CJ, Rohde K (1999a). Revision of the monogenean family Gotocotylidae (Polyopisthocotylea). Invertebr Taxon, 13: 425–460.
  28. Hayward CJ, Rohde K (1999b). Revision of the monogenean subfamily Thoracocotylinae Price, 1936 (Polyopisthocotylea: Thoracocotylidae), with the description of a new species of the genus Pseudothoracocotyla Yamaguti, 1963. Syst Parasitol, 44: 157–169.
  29. Henedi AA, El-Azazy OM (2013). A simple technique for staining of platyhelminths with the lactophnol cotton blue stain. J. Egypt. Soc. Parasitol, 43(2), 419–423. DOI: 10.12816/0006398.
  30. Indaryanto FR, Abdullah MF, Wardianto Y, Tiuria R, Imai H (2015). A description of Lecithocladium angustiovum (Digenea: Hemiuridae) in short mackerel, Rastrelliger brachysoma (Scombridae), of Indonesia. Trop Life Sci Res, 26 (1): 31–40.
  31. Kardousha MM (2002). Monogenea of Arabian Gulf fishes: 1. Descriptions of three Capsala spp. (Capsalidae) including Capsala naffari n. sp. infecting mackerel tuna Euthynnus affinis from coasts of Emirates. Parasitol. Int, 51(4), 327-335. DOI: 10.1016/S1383-5769(02)00033-8
  32. Kawarazuka N, Béné C (2011). The potential role of small fish species in improving micronutrient deficiencies in developing countries: building evidence. Public Health Nutr, 14: 1927–1938. DOI: 10.1017/S1368980011000814.
  33. Kingston N, Dillo WA, Hargis WJ, Jr (1969). Studies on larval Monogenea of fishes from the Chesapeake Bay area. Part 1. J Parasitol. 55. 544–558. DOI: 10.2307/3277296
  34. Khalil LF, Jones A, Bray RA (1994). Keys to the Cestode Parasites of Vertebrates. International Institue of Parasitology.
  35. Lamothe Argumedo R, García Prieto L, Osorio Sarabia D, Pérez Ponce de León G (1996). Catálogo de la Colección Nacional de Helmintos. Mexico City: Universidad Nacional Autónoma de México. 211 pp.
  36. Lebedev BI (1970). Helminths of epipelagic fish of the South China Sea. In.’Helminths of Animals of South East Asia’. (Eds P. G. Oschmarin, Yu. L. Mamaev and B. I. Lebedev.) pp. 191.218. (Academy of Sciences of the USSR: Moscow).
  37. Levsen A, Berland B (2002a). The development and morphologenesis of Camallanus cotti Fujiata, 1927 (Nematoda: Camallanidae), with notes on its phylogeny and definitive host range. Syst Parasitol, 53: 29–37. DOI: 10.1023/a:1019955917509.
  38. Levsen A, Berland B (2002b). Post-embryonic development of Camallanus cotti (Nematoda: Camallanidae), with emphasis on growth of some taxonomically important somatic characters. Folia Parasitol (Praha), 49: 231–238. DOI: 10.14411/fp.2002.042.
  39. Li L, Liu Y-Y, Zhang L-P (2012). Morphological and genetic characterization of Hysterothylacium zhoushanensis sp. nov. (Ascarididae: Anisakidae) from the flatfish Pseudorhombus oligodon (Bleeker) (Pleuronectiformes: Paralichthyidae) in the East China Sea. Parasitol Res, 111: 2393–2401. DOI: 10.1007/s00436-012-3095-3.
  40. Liu S-f, Peng W-f, Gao P, Fu M-j, Wu H-z, Lu M-k, Gao J-q, Xiao J (2010). Digenean parasites of Chinese marine fishes: a list of species, hosts and geographical distribution. Syst Parasitol, 75: 1–52. DOI: 10.1007/s11230-009-9211-9.
  41. MacCallum GA (1913). Thoracocotyle croceus gen., nov. sp. Zent bl Bakteriol, 68: 335–337.
  42. Mahaliyana AS, Jinadasa BKKK, Liyanage NPP, Jayasinghe GDTM. Jayamanne SC (2015). Nutritional composition of Skipjack tuna (Katsuwonus pelamis) caught from the oceanic waters around Sri Lankae. J Food Nutr Res, 3(4): 106–111. DOI:10.12691/ajfn-3-4-3.
  43. Maiz HDB, Guadix EM, Guadix A, Gargouri M, Espejo-Carpio FJ (2019). Valorisation of tuna viscera by endogenous enzymatic treatment. Int J Food Sci. 54(4): 1100–1108. DOI: 10.1111/ijfs.14009
  44. Marcogliese DJ (2002). Food webs and the transmission of parasites to marine fish. Parasitology, 124: 83–99. DOI: 10.1017/S003118200200149X.
  45. McMahon JW (1964). Monogenetic trematodes from some Chesapeake Bay fishes. Part II. Chesapeake Sci, 5: 124–133.
  46. Moravec F, Justine J-L (2015). Anisakid nematodes (Nematoda: Anisakidae) from the marine fishes Plectropomus laevis Lacèpéde (Serranidae) and Sphyraena qenie Klunzinger (Sphyraenidae) off New Caledonia, including two new species of Hysterothylacium Ward & Magath, 1917. Syst Parasitol, 92: 181–195. DOI: 10.1007/s11230-015-9597-5.
  47. Moravec F, Justine JL, Rigby MC (2006). Some camallanid nematodes from marine perciform fishes off New Caledonia. Folia Parasitol (Praha), 53: 223–239. DOI: 10.14411/fp.2006.029.
  48. Moravec F, Kohn A, Fernandes B (1993). Nematode parasites of fishes of the Parana River, Brazil. Part 2. Seuratoidea, Ascaridoidea, Habronematoidea and Acuarioidea. Folia Parasitol (Praha), 40: 115–115.
  49. Moravec F, Nie P, Wang G (2003). Some nematodes of fishes from central China, with the redescription of Procamallanus (Spirocamallanus) fulvidraconis (Camallanidae). Folia Parasitol (Praha), 50: 220–230. DOI: 10.14411/fp.2003.039.
  50. Moravec F, Nie P, Wang G (2004). Redescription of Camallanus hypophthalmichthys Dogel and Akhmerov, 1959 (Nematoda: Camallanidae) and its first record from fishes in China. J Parasitol Res, 90: 1463–1467. DOI: 10.1645/GE-3391.
  51. Murugesh M (1995). Monogenetic trematodes from scombrid fishes of the Visakhapatnam coast, Bay of Bengal. J Nat Hist, 29: 1–26. DOI: 10.1080/00222939500770011
  52. Nachev M, Sures B (2016). Environmental parasitology: Parasites as accumulation bioindicators in the marine environment. J Sea Res, 113: 45–50. DOI: 10.1016/j.seares.2015.06.005
  53. Odhner (1912). Proceedings of the Indian Academy of Science. 21: 129–159.
  54. Pamplona-Basilio MC, Barbosa H.S, Cohen SC (2011). Scanning electron microscopy on Gotocotyla acanthura (Monogenea, Gotocotylidae) from Pomatomus saltatrix (Ostheichthyes, Pomatomidae) in Brazil. Rev Bras Parasitol Vet, 20 (4): 342–346. DOI: 10.1590/s1984-29612011000400016.
  55. Parona C, Perugia A (1896). Sopra due nuove specie di trematodi parassiti delle branchie del Brama rayi. Atti Societa Ligustica di Scienze Naturali e Geografiche, 7: 135–138.
  56. Pearse AS (1949). Observations on flatworms and nemerteans collected at Beaufort, North Carolina. Proc U S Natl Mus, 100: 25–38.
  57. Peng W, Liu S, Wang B, Wei M (2011). A checklist of parasitic nematodes from marine fishes of China. Syst Parasitol, 79(1): 17–40. DOI: 10.1007/s11230-010-9288-1.
  58. Ramalingam K (1961). On a new species of the genus Lithidiocotyle (Monogenea: Gastrocotylidae), its juvenile and immature forms from the gills of Scomberomorus guttatus. Madras Univ J Bus Financ, B, 31: 175–181.
  59. Ramasamy P, Bhuvaneswari R (1993). The ultrastructure of the tegument and clamp attachment organ of Gotocotyla bivaginalis (Monogenea, Polyopisthocotylea). Int J Parasitol, 23: 263–220. DOI: 10.1016/0020-7519(93)90143-m.
  60. Ramasamy P, Hanna REB (1989). The surface topography of Gotocotyla secunda and Gotocotyla bivaginalis (Monogenea, Polyopisthocotylea) from Scomberomorus commerson. Int J Parasitol, 19: 63–69. DOI: 10.1016/0020-7519(89)90022-2.
  61. Ramasamy P., Hanna REB, Threadgold LT (1986). The surface topography and ultrastructure of the tegument and haptor of Pricea multae (Monogenea). Int J Parasitol, 16(6): 581–589. DOI: 10.1016/0020-7519(86)90024-X
  62. Reimer LW (1990). Monogenea von Fischen der Küsten von Namibia und Mocambique. Wissenschaftliche Zeitschrift der Pädagogischen Hochschule. Liselotte Herrmann. Güstrow. 1: 27–38.
  63. Rigby M, Rigby E (2014). Order Camallanida: Superfamilies Anguillicoloidea and Camallanoidea. In: Schmidt-Rhaesa A. (ed.), Handbook of Zoology –Gastrotricha, Cycloneuralia and Gnathifera. Vol. 2: Nematoda. Walter De Gruyter GmbH, Berlin/Boston, 637–659.
  64. Rohde K, Hayward CJ (1999). Revision of the monogenean subfamily Priceinae Chauhan, 1953 (Polyopsithocotylea: Thoracocotylidae). Syst Parasitol, 44: 171–182. DOI: 10.1023/A:1006288730216
  65. Rohde K (1976). Monogenean gill parasites of Scomberomorus commersoni Lacépède and other mackerel on the Australian east coast. Z Parasitenkd, 51: 49–69. DOI: 10.1007/BF00380528.
  66. Rohde K (1979). The buccal organ of some Monogenea Polyopisthocotylea. Zool Scr. 8: 161–170. DOI: 10.1111/j.1463-6409.1979.tb00628.x
  67. Rossin MA, Datri LL, Incorvaia IS, Timi J. (2011). A new species of Hysterothylacium (Ascaridoidae, Anisakidae) parasitic in Zenopsis conchifer (Zeiformes, Zeidae) from Argentinean waters. Acta Parasitol, 56(3): 310–314. DOI: 10.2478/s11686-011-0062-6.
  68. Rothman SB-S, Diamant A, Goren M (2022). Under the radar: co-introduced monogeneans (Polyopisthocotylea: Gastrocotylinea) of the invasive fish Scomberomorous commerson in the Mediterranean Sea. Parasitol Res, 121: 2275–2293. DOI: 10.1007/s00436-022-07560-1.
  69. Shamsi S, Ghadam M, Suthar J, Ebrahimzadeh Mousavi G, Soltani M, Mirzargar S (2016). Occurrence of ascaridoid nematodes in selected edible fish from the Persian Gulf and description of Hysterothylacium larval type XV and Hysterothylacium persicum n. sp. (Nematoda: Raphidascarididae). Int J Food Microbiol, 236: 65–73. DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.07.006.
  70. Slankis Aya, Korotaeva VD (1974). Three new nematode species of the genus Camallanus (Nematoda, Spirurata) from fishes of the Australian and New Zealand regions. Izvestiya Tikhookeanskogo Nauchno Issledovatel'skogo Instituta Rybnogo Khozyaistva i Okeanografii (TINRO) 88: 124–128.
  71. Srivastava AB, Gupta SP (1975). On three new species of the genus Camallanus Railliet er Henry, 1915, from marine fishes of Puri, Orissa. Indian J Helminthol, 27: 124–131.
  72. Srivastava AB, Gupta SP (1976). Nematode parasites of fishes. 1. On two new species of the genus Camallanus Railliet et Henry, 1915. CJap J Parasitol, 25: 126–130.
  73. Sures B, Nachev M, Selbach C, Marcogliese DJ (2017). Parasite responses to pollution: what we know and where we go in “Environmental Parasitology”. Parasites Vectors, 10: 65. DOI: 10.1186/s13071-017-2001-3. https://doi.org/10.1186/s13071-017-2001-3
  74. Svitin R, Trurer M, Kudlai O, Smit NJ, du Preez L (2019). Novel information on the morphology, phylogeny and distribution of camallanid nematodes from marine and freshwater hosts in South Africa, including the description of Camallanus sodwanaensis n. sp. Int J Parasitol Parasites Wildl. DOI: 10.1016/j.ijppaw.2019.09.007.
  75. Szostakowska B, Myjak P, Kur J (2002). Identification of anisakid nematodes from the Southern Baltic Sea using PCR-based methods. Mol Cell Probes, 16:111–118. DOI: 10.1006/mcpr.2001.0391.
  76. Truong TV, Palm HW, Bui TQ, Ngo HTT, Bray RA (2016). Prosorhynchus Odhner, 1905 (Digenea: Bucephalidae) from the orange-spotted grouper Epinephelus coioides (Hamilton, 1822) (Epinephelidae), including Prosorhynchus tonkinensis n. sp., from the Gulf of Tonkin, Vietnam. Zootaxa, 4170: 71–92. doi: 10.11646/zootaxa.4170.1.3.
  77. Truong VT, Ngo HTT, Bui TQ, Palm HW, Bray RA (2022). Marine fish parasites of Vietnam: a comprehensive review and updated list of species, host, and zoogeographical distribution. Parasite, 29, 36. DOI: 10.1051/parasite/2022033.
  78. Tuntavanich S (1981). Parasites of Spanish mackerel in Phuket Island surrounding waters. Thai Fisheries Gazette, 34: 669–680.
  79. Williams EHJr, Bunkley-Williams L (1996). Parasites of offshore big game fishes of Puerto Rico and the western Atlantic. Mayaguez: Puerto Rico Department of Natural and Environmental Resources and University of Puerto Rico. 382 pp.
  80. Yamaguti S (1941). Studies of the helminth fauna of Japan, Part 33. II. Nematode of fishes. J Zool. 9: 357–358.
  81. Yamaguti S (1961). Systema helminthum, Vol. III. The nematodes of vertebrates, Part I. Interscience Publishers, New York, New York, 679 p.
  82. Yemmen C, Gargouri M (2022). Potential hazards associated with the consumption of Scombridae fish: infection and toxicity from raw material and processing. J Appl Micribiol, 132: 4077–4096. DOI: 10.1111/jam.15499.
  83. Young PC (1970). The species of Monogenoidea recorded from Australian fishes and notes on their zoogeography. Inst Biol Univ Nac Autón México Bot, (1). 41: 163–176.
  84. Zander CD, Reimer LW (2002). Parasitism at the ecosystem level in the Baltic Sea. Parasitology, 124: 119–135. DOI: 10.1017/S0031182002001567.
مجله پژوهشهای جانوری (مجله زیست شناسی ایران)(علمی)
دوره 36، شماره 4
دی 1402
صفحه 358-371
  • تاریخ دریافت: 30 آذر 1401
  • تاریخ بازنگری: 19 آبان 1402
  • تاریخ پذیرش: 06 آذر 1402